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Einleitung

Melanismus bei der Pfeffermotte Biston betularia führte zu den frühesten Messungen der natürlichen Selektion an einem Mendelschen Locus in der Natur. Jahrhundert, gefolgt von einem Rückgang in jüngerer Zeit, fand im Gleichschritt mit den sich verändernden Mustern der Industrialisierung in Großbritannien und anderswo statt. Die melanische „Carbonaria“-Morphe wird über ein dominantes Allel, C, an einem einzigen Locus vererbt. Das rezessive c-Allel spezifiziert die nicht-melanische schwarz-weiße „typica“-Form, während intermediäre melanische „insularia“-Allele, die am selben Locus vererbt werden, dominant für typica und rezessiv für carbonaria sind. Insularia-Formen nahmen auch, etwas variabel, während der Industrialisierung zu. Kürzlich wurde dieser Locus kartiert und kloniert; das Muster der genetischen Variation in der genomischen Region, die den C-Locus beherbergt, deutet auf einen schnellen selektiven Sweep um einen einzigen Mutationsursprung des Melanismus hin.

Lange Zeit glaubte man, dass Melanismen angesichts der Prädation von Vögeln gegen durch Rußverschmutzung verdunkelte Rindenrastplätze, eine Form der Tarnung, von Vorteil seien. Klassische Experimente in der Mitte des zwanzigsten Jahrhunderts bewiesen, dass Vögel die Falter angriffen. Außerdem waren rastende Falter, die nicht zu ihrem Hintergrund passten, in Käfigexperimenten anfälliger für Vogelprädation . Mark-Recapture-Studien an lebenden Motten sowie viele Vogelprädationsexperimente mit toten Motten, die an Baumstämme geheftet wurden, unterstützten die Hypothese, dass Vögel die Agenten der Selektion auf Melanismus waren.

Diese Verfahren haben jedoch Nachteile, und es wurde zunehmend Kritik geäußert. In den Experimenten wurden die Falter oft auf Baumstämmen platziert, die als unnatürliche Ruheplätze galten; aufgespießte Kadaver erschienen besonders unnatürlich. Motten wurden oft in stark überhöhten Dichten freigelassen, was möglicherweise die Prädation erhöhte. Nachgezüchtete Insekten aus geografisch weit entfernten Quellen wurden oft als Ergänzung zu wilden Individuen verwendet und verhielten sich in Wiederfangversuchen möglicherweise nicht so natürlich wie wilde Falter. In den 1990er Jahren wurde eine erhebliche Skepsis deutlich. Es wurde argumentiert, dass andere Faktoren als die Prädation durch Vögel (z. B. Migration, physiologische Unterschiede zwischen den Genotypen) eine wesentliche Rolle bei der Evolution des Melanismus bei Biston spielen. Vorbehalte gegen die Raubtier-Experimente, die in Majerus‘ Buch diskutiert wurden, Kritiken von anderen Biologen sowie Punkte, die besonders eindringlich in einer Rezension des Majerus-Buches gemacht wurden, wurden bald von Nicht-Wissenschaftlern ausgenutzt, um eine Anti-Evolutions-Agenda zu fördern und die Raubtier-Erklärung zu verunglimpfen. Kettlewells ursprüngliche Mark-Recapture-Experimente wurden später als betrügerisch bezeichnet (völlig unbegründet: siehe ). Judith Hooper, die Autorin dieser Behauptung, schlug auch vor, dass Fledermäuse und nicht Vögel die Agenten der Selektion sein könnten . Bald begannen sowohl die Öffentlichkeit im Allgemeinen als auch Evolutionsbiologen, die Vogel-Raubtier-Geschichte anzuzweifeln (elektronisches Zusatzmaterial, S1 ).

Majerus beschloss daher, wichtige neue Feldbeobachtungen zu machen, und er entwarf und führte auch ein massives neues Raubtier-Experiment durch, das größte Raubtier-Experiment, das jemals durchgeführt wurde (4864 freigelassene Motten), um seine eigene und andere Kritik an früheren Arbeiten zu beantworten . Um die möglichen Auswirkungen der Fledermausprädation zu untersuchen, setzte Majerus außerdem lebende Motten in nächtlichen Experimenten an mehreren Orten frei: Er fand keine signifikanten Unterschiede in der Prädation von 419 melanischen und typischen Motten, die von drei Arten von Zwergfledermäusen gefressen wurden.

Diese Ergebnisse wurden alle von Majerus in einer Grundsatzrede auf dem ESEB-Kongress in Uppsala im August 2007 vorgestellt. Leider verstarb Majerus nach kurzer Krankheit im Jahr 2009, bevor er die Rastplatzbeobachtungen und Prädationsergebnisse veröffentlichen konnte. Die Informationen aus dem Uppsala-Vortrag, die die Grundlage für die aktuelle Analyse bilden, wurden jedoch von Majerus kurz danach als ein Satz projizierter Folien im Internet frei zugänglich gemacht. Wir haben die jetzige Zusammenarbeit gegründet, um diese Ergebnisse zu analysieren und zum ersten Mal in gedruckter Form zu verbreiten, sowie um die Bedeutung dieser Schlüsselergebnisse für unser Verständnis der natürlichen Selektion in der freien Natur zu verdeutlichen.

Material und Methoden

Die hier vorgestellten Experimente und Beobachtungen wurden von Michael Majerus in einem 1 ha großen ländlichen Garten in Springfield, in der Nähe von Coton, Cambridgeshire, Großbritannien durchgeführt. Die vollständigen Methoden wurden in einem wenig bekannten Kapitel veröffentlicht; relevante Auszüge sind hier zu finden (electronic supplementary material, S2). Original-Quelldateien seiner Präsentation aus dem Jahr 2007, die die hier analysierten Ergebnisse enthalten, werden unter http://dx.doi.org/10.5061/dryad.962262h9 bereitgestellt. In den Fällen, in denen in diesen Dateien keine numerischen Daten geliefert wurden, haben wir die Ergebnisse in ähnlichen Begriffen ausgedrückt, wie sie Majerus in den Dokumenten von 2007 verwendet hat.

(a) Natürliche Ruheplätze

Während er im Versuchsgelände auf Bäume kletterte, um Hülsen für das Prädationsexperiment aufzustellen (siehe unten), untersuchte Majerus systematisch Stämme, Äste und Zweige einer begrenzten Anzahl von Bäumen und zeichnete die natürlichen Ruheplätze aller wilden Falter auf, die er fand. Die 135 Beobachtungen, die er hier gemacht hat, ergänzen die weniger umfangreichen Daten zu den Ruheplätzen, die zuvor veröffentlicht wurden, beträchtlich.

(b) Räuberexperiment

Die Ziele des neuen Experiments von Majerus waren die Abschätzung des relativen Überlebens lokaler melanischer und nicht-melanischer Falter bei niedrigen, naturalistischen Dichten. Die Falter (melanic carbonaria und non-melanic typica; es wurden keine insularia-Morphen verwendet) wurden daher auf Substraten freigelassen, von denen Majerus selbst gezeigt hatte, dass sie für die Art normal waren. Die Morphen wurden mit einer Häufigkeit freigelassen, die in etwa derjenigen entsprach, die bei Fängen im Vorjahr in Madingley bei Cambridge geschätzt wurde. (Diese Madingley-Häufigkeiten wurden von uns aus einem Diagramm interpoliert, das Majerus in seiner Präsentation 2007 zur Verfügung gestellt hatte; siehe Tabelle 2, Spalte 2).

Insgesamt wurden 4864 Pfeffermotten während der natürlichen Emergenzzeiten über 6 Jahre freigelassen. Jede Nacht wurde ein Falter in jede der 12 Netz-„Hülsen“ freigelassen, die einen zufällig aus den 103 (bis 2007 auf 97 reduzierten) Zweigen, die in der Studie verwendet wurden, ausgewählten Zweig umgeben. Die Hüllen und alle darauf ruhenden Falter wurden vor Sonnenaufgang entfernt, und die Positionen der Falter, die ungestört auf der Rinde verblieben, wurden notiert. Die Freisetzungsdichte betrug im Durchschnitt weniger als 10 Falter ha-1 Nacht-1. Falter, die 4 Stunden nach Sonnenaufgang von ihren Ruhepositionen abwesend waren, wurden vermutlich von Räubern gefressen, da sie bei Tageslicht nur selten wegfliegen, wenn sie nicht stark gestört werden. Von denen, die verschwanden, wurden etwa 26 % durch binokulare Beobachtungen von Vögeln gefressen. Für weitere Details siehe elektronisches Zusatzmaterial, S2 und die Studie von Majerus.

(c) Statistische Analyse des Prädationsexperiments

Daten aus dem Prädationsexperiment (Tabelle 2, Spalten 4-6) wurden als Drei-Wege-Kontingenztabelle bereitgestellt. Die Anzahl der jährlich freigesetzten Carbonaria und Typica war durch den Versuchsplan festgelegt. Solche Nicht-Standard-Kontingenztabellen können leicht mit log-linearen Modellen behandelt werden. Die Maximum-Likelihood-Werte der Parameter der nicht-selektiven und selektiven Prädationsraten wurden unter den Annahmen der Homogenität oder Heterogenität der Effekte zwischen den Jahren geschätzt, und Likelihood-Ratio-Tests wurden durchgeführt, um Modelle unterschiedlicher hierarchischer Komplexität zu testen. Während eine einfache Kontingenztabellen-Analyse wahrscheinlich vertrauter ist, war die nicht-selektive Prädation zwischen den Jahren heterogen, und eine komplexere Analyse, die diese Heterogenität berücksichtigt, war erforderlich (siehe elektronisches Zusatzmaterial, S3).

Ergebnisse

(a) Natürliche Rastplätze

Majerus hatte bereits gezeigt, dass einige Falter tagsüber normalerweise auf Baumstämmen rasten. Seine jüngsten umfangreichen Beobachtungen zu den Ruheplätzen, die er beim Klettern auf die Bäume in seinem Garten gewonnen hatte, um das Räuberexperiment aufzubauen, scheinen verloren gegangen zu sein, aber er fasste die Arbeit in seiner Uppsala-Präsentation 2007 zusammen (http://dx.doi.org/10.5061/dryad.962262h9). Eine kommentierte Version dieser Zusammenfassung wird hier präsentiert. Majerus berichtete die folgenden Hauptmerkmale (Tabelle 1):

– Die Mehrheit (52%) der Falter ruht auf Seitenästen.

– Von den Faltern auf Seitenästen ruht die Mehrheit (89%) auf der unteren Hälfte des Astes.

– Ein signifikanter Anteil der Falter (35%) ruht auf Baumstämmen.

– Von denjenigen, die auf Stämmen ruhen, ruht die Mehrheit (87 %) eher auf der Nord- als auf der Südhälfte.

– Eine Minderheit der Falter (13 %) ruht unter oder zwischen Zweigen.

– Es gab keine signifikanten Unterschiede in den Ruheplätzen von Männchen und Weibchen (χ2 ≈ -2Δln L = 0,33, 2 d.f.).

– Es gab keine signifikanten Unterschiede in den Ruheplätzen, die von den Formen typica (nicht-melanisch), carbonaria (voll-melanisch) oder insularia (intermediär-melanisch) genutzt wurden (numerische Daten nicht verfügbar).

Die Erkenntnisse über die Ausrichtung der Ruheposition legen nahe, die Sonneneinstrahlung zu vermeiden, und bestätigen gleichzeitig, dass ein relativ hoher Anteil der Falter auf den Stämmen der Bäume und in den Baumkronen ruht.

Bei diesen Beobachtungen handelt es sich um wilde Falter, die nicht Teil des Prädationsexperiments waren.

(b) Prädationsexperiment

In Majerus‘ neuem Prädationsexperiment an einem unbelasteten Standort verschwanden signifikant mehr freigelassene Melanine als Nicht-Melanine oder wurden von neun Vogelarten gefressen (Abbildung 1 und Tabelle 2). Diese geringere Fitness der Melanics wird erwartet, wenn der beobachtete Rückgang der Melanics (Tabelle 2) durch visuelle Prädation erklärt wird.

Die vollständige statistische Analyse (elektronisches Zusatzmaterial, S3) zeigt:

– starke Hinweise auf Heterogenität in der nicht-selektiven Fraktion, die von beiden Morphen über die Jahre hinweg gefressen wurde (p < 0.001), aber

– keine signifikante Variation in der selektiv gefressenen Fraktion über die Jahre hinweg, und

– starke Hinweise auf eine allgemeine Selektion gegen die melanische Form (p = 0.003), unter Berücksichtigung der Heterogenität von Jahr zu Jahr in der nicht-selektiven Fraktion, die gefressen wird.

– Der maximale Wahrscheinlichkeits-Selektionskoeffizient gegen die melanische Form ist s = 0,091 pro Tag (mit Likelihood-geschätzten 95%-Konfidenzintervallen von 0,028-0,157). Dies ergibt tägliche relative Überlebensschätzungen für Melanine von 91 % (84-97 %) der typischen Formen. Diese Schätzungen und Konfidenzintervalle berücksichtigen die Heterogenität der Gesamtüberlebensrate von Jahr zu Jahr (erstes Ergebnis, oben).

Diskussion

Die Lebensspanne wildlebender Falter beträgt mehrere Tage, so dass die ca. 9-prozentige Reduktion der täglichen Überlebensrate von Melaniden in Größe und Richtung ausreicht, um ihren langfristigen lokalen Rückgang zu erklären; die Rückgangsrate deutet auf einen Selektionsdruck gegen Melaniden von s ≈ 0,1-0,2 pro Generation hin (Tabelle 2; ). Majerus konnte von seinem Fenster aus Prädationsereignisse beobachten, an denen neun Arten von lokalen insektenfressenden Vögeln beteiligt waren (Tabelle 2). In diesem Experiment verschwanden die Melaninarten eindeutig schneller als die Nicht-Melaninarten, und Majerus konnte durch direkte Beobachtung bestätigen, dass etwa ein Viertel des Verschwindens auf Vogelprädation zurückzuführen war.

Es wurde oft argumentiert, dass andere Faktoren als Prädation eine wesentliche Rolle bei der Zunahme und dem anschließenden post-industriellen Rückgang des Melanismus in Biston spielen. Nichtsdestotrotz ist es mit diesen neuen Beweisen, die zu den bestehenden Daten hinzugefügt werden, praktisch unmöglich, sich der zuvor akzeptierten Schlussfolgerung zu entziehen, dass die visuelle Prädation durch Vögel die Hauptursache für die schnellen Veränderungen in der Häufigkeit der melanitischen Pfeffermotten ist . Diese neuen Daten beantworten die Kritik an früheren Arbeiten und bestätigen die Methodik vieler früherer Prädationsexperimente, bei denen Baumstämme als Ruheplätze verwendet wurden. Die neuen Daten, gepaart mit dem Gewicht der zuvor existierenden Daten, zeigen überzeugend, dass „industrieller Melanismus beim Pfeffermotten immer noch eines der klarsten und am leichtesten zu verstehenden Beispiele für darwinistische Evolution in Aktion“ ist.

Footnotes