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Introduction

Le mélanisme chez la mite poivrée Biston betularia a conduit aux premières mesures de sélection naturelle sur un locus mendélien dans la nature . L’augmentation rapide des mélaniques au XIXe siècle, suivie d’un déclin plus récent, a suivi l’évolution de l’industrialisation en Grande-Bretagne et ailleurs. La morphologie mélanique ‘carbonaria’ est héritée par un allèle dominant, C, à un seul locus. L’allèle récessif c spécifie la forme non mélanique noire et blanche ‘typica’, tandis que les allèles mélaniques intermédiaires ‘insularia’, hérités du même locus, sont dominants pour typica et récessifs pour carbonaria. Les formes insularia ont également augmenté, de manière assez variable, au cours de l’industrialisation. Récemment, ce locus a été cartographié et cloné ; le schéma de variation génétique dans la région génomique abritant le locus C suggère un balayage sélectif rapide autour d’une seule origine mutationnelle du mélanisme .

On a longtemps cru que les mélaniques étaient avantageux face à la prédation des oiseaux contre les sites de repos de l’écorce assombris par la pollution par la suie , une forme de camouflage . Des expériences classiques menées au milieu du vingtième siècle ont prouvé que les oiseaux attaquaient les mites. En outre, les papillons de nuit au repos qui ne s’harmonisaient pas avec leur environnement étaient plus vulnérables à la prédation par les oiseaux dans les expériences en cage. Les études de marquage-recapture de papillons de nuit vivants, ainsi que de nombreuses expériences de prédation par les oiseaux utilisant des papillons de nuit morts épinglés à des troncs d’arbre, ont soutenu l’hypothèse selon laquelle les oiseaux étaient les agents de sélection sur le mélanisme .

Cependant, ces procédures ont des inconvénients , et les critiques ont été de plus en plus diffusées . Dans les expériences, les mites étaient souvent placées sur des troncs d’arbres, dont on a fait valoir qu’ils constituaient des sites de repos anormaux ; les carcasses épinglées semblaient particulièrement peu naturelles. Les papillons sont souvent relâchés à des densités très élevées, ce qui peut augmenter la prédation. Les insectes d’élevage provenant de sources géographiquement éloignées étaient souvent utilisés pour compléter les individus sauvages et ne se comportaient peut-être pas aussi naturellement que les papillons sauvages lors des expériences de recapture. Dans les années 1990, un scepticisme considérable est apparu. Des facteurs autres que la prédation par les oiseaux (par exemple, la migration, les différences physiologiques entre les génotypes) ont été présentés comme jouant un rôle important dans l’évolution du mélanisme chez Biston . Les mises en garde concernant les expériences de prédation discutées dans l’ouvrage de Majerus, les critiques formulées par d’autres biologistes, ainsi que les points soulevés avec force dans une critique de l’ouvrage de Majerus, ont rapidement été exploités par des non-scientifiques pour promouvoir un programme anti-évolution et dénigrer l’explication de la prédation. Les expériences initiales de marquage-recapture de Kettlewell ont ensuite été considérées comme frauduleuses (sans aucun fondement : voir ). Judith Hooper, auteur de cette affirmation, a également suggéré que les chauves-souris plutôt que les oiseaux pourraient être les agents de la sélection . Bientôt, le public en général et même les biologistes évolutionnistes ont commencé à douter de l’histoire de la prédation des oiseaux (matériel supplémentaire électronique, S1 ).

Majerus a donc décidé de faire de nouvelles observations clés sur le terrain, et il a également conçu et réalisé une nouvelle expérience de prédation massive, la plus grande expérience de prédation jamais réalisée (4864 papillons de nuit libérés) pour répondre à ses propres critiques et à d’autres critiques des travaux antérieurs . En outre, pour aborder l’effet possible de la prédation des chauves-souris, Majerus a libéré des papillons de nuit vivants dans des expériences nocturnes à plusieurs endroits : il n’a trouvé aucune différence significative dans la prédation de 419 papillons mélaniques et typiques mangés par trois espèces de chauves-souris pipistrelles .

Ces résultats ont tous été présentés par Majerus dans un discours-programme au congrès de l’ESEB, à Uppsala, en août 2007. Malheureusement, Majerus est décédé après une courte maladie en 2009 avant d’avoir publié les observations des sites de repos et les résultats de la prédation. Cependant, les informations de l’exposé d’Uppsala, qui constituent la base de l’analyse actuelle, ont été mises gratuitement à disposition par Majerus sur Internet peu de temps après, sous la forme d’un ensemble de diapositives projetées. Nous avons formé la collaboration actuelle afin d’analyser ces résultats et de les diffuser en version imprimée pour la première fois, ainsi que pour clarifier l’importance de ces résultats clés pour notre compréhension de la sélection naturelle dans la nature.

Matériel et méthodes

Les travaux expérimentaux et d’observation présentés ici ont été réalisés par Michael Majerus dans un jardin rural de 1 ha, à Springfield, près de Coton, Cambridgeshire, Royaume-Uni. Les méthodes complètes ont été publiées dans un chapitre peu connu ; des extraits pertinents sont fournis ici (matériel électronique supplémentaire, S2). Les fichiers sources originaux de sa présentation en 2007, qui contiennent les résultats analysés ici, sont fournis à http://dx.doi.org/10.5061/dryad.962262h9. Dans les cas où des données numériques n’étaient pas fournies dans ces fichiers, nous avons exprimé les résultats en termes similaires à ceux utilisés par Majerus dans les documents de 2007.

(a) Sites de repos naturels

Alors qu’il grimpait aux arbres du site expérimental afin de mettre en place des manches pour l’expérience de prédation (voir ci-dessous), Majerus a systématiquement scruté les troncs, les branches et les rameaux d’un ensemble limité d’arbres et a enregistré les positions de repos naturelles de tous les papillons de nuit sauvages qu’il a trouvés. Les 135 observations qu’il a obtenues ici ajoutent considérablement aux données moins étendues sur les sites de repos publiées précédemment .

(b) Expérience de prédation

Les objectifs de la nouvelle expérience de Majerus étaient d’estimer la survie relative des papillons de nuit mélaniques et non mélaniques locaux à des densités faibles et naturalistes. Les papillons (mélaniques carbonaria et non mélaniques typica ; aucune morphologie insulaire n’a été utilisée) ont donc été relâchés sur des substrats dont Majerus lui-même avait montré qu’ils étaient normaux pour l’espèce. Les morphes ont été relâchés à des fréquences proches de celles estimées à partir des captures de l’année précédente à Madingley, près de Cambridge. (Ces fréquences de Madingley ont été interpolées par nous à partir d’un graphique fourni par Majerus dans sa présentation de 2007 ; voir tableau 2, colonne 2).

Un total de 4864 papillons de nuit poivrés ont été relâchés pendant les saisons d’émergence naturelle sur 6 ans. Chaque nuit, un papillon a été libéré dans chacun des 12  » manchons  » de filet entourant une branche choisie au hasard parmi les 103 (réduites à 97 en 2007) branches utilisées dans l’étude. Les manchons et les papillons qui s’y reposaient ont été retirés avant l’aube, et les positions des papillons restés intacts sur l’écorce ont été notées. La densité de libération était en moyenne inférieure à 10 papillons ha-1 nuit-1. Les papillons absents des positions de repos 4 heures après le lever du soleil ont été présumés mangés par des prédateurs car ils s’envolent rarement pendant le jour à moins d’être fortement dérangés. Parmi ceux qui ont disparu, environ 26 % ont été vus en train d’être mangés par des oiseaux lors d’observations binoculaires. Pour plus de détails, voir le matériel supplémentaire électronique, S2 et l’étude de Majerus .

(c) Analyse statistique de l’expérience de prédation

Les données de l’expérience de prédation (tableau 2, colonnes 4-6) ont été fournies sous forme de tableau de contingence à trois voies. Les nombres de carbonaria et de typica relâchés chaque année ont été fixés par le plan expérimental. Ces tableaux de contingence non standard sont facilement traités par des modèles log-linéaires. Les valeurs de maximum de vraisemblance des paramètres des taux de prédation non sélective et sélective ont été estimées en fonction des hypothèses d’homogénéité ou d’hétérogénéité des effets entre les années, et des tests de rapport de vraisemblance ont été effectués pour tester des modèles de complexité hiérarchique différente. Alors que l’analyse simple des tableaux de contingence est probablement plus familière, la prédation non sélective était hétérogène entre les années, et une analyse plus complexe qui tient compte de l’hétérogénéité était nécessaire (voir matériel supplémentaire électronique, S3).

Résultats

(a) Sites de repos naturels

Majerus avait déjà montré que certains papillons de nuit se reposaient normalement sur les troncs d’arbres pendant la journée . Ses récentes observations approfondies sur les sites de repos obtenues en grimpant aux arbres de son jardin pour mettre en place l’expérience de prédation semblent avoir été perdues, mais il a résumé ces travaux dans sa présentation à Uppsala en 2007 (http://dx.doi.org/10.5061/dryad.962262h9). Une version annotée de ce résumé est présentée ici. Majerus a rapporté les principales caractéristiques suivantes (tableau 1):

– La majorité (52%) des papillons de nuit se reposent sur les branches latérales.

– Parmi les papillons de nuit sur les branches latérales, la majorité (89%) se repose sur la moitié inférieure de la branche.

– Une proportion importante de papillons de nuit (35%) se reposent sur les troncs d’arbres.

– Parmi ceux qui se posent sur les troncs, la majorité (87%) se pose sur la moitié nord, plutôt que sur la moitié sud.

– Une minorité de papillons de nuit (13%) se pose sous ou parmi les rameaux.

– Il n’y a pas de différence significative entre les sites de repos des mâles et des femelles (χ2 ≈ -2Δln L = 0,33, 2 d.f.).

– Il n’y avait pas de différences significatives dans les sites de repos utilisés par les formes typica (non mélanique), carbonaria (mélanique complet) ou insularia (mélanique intermédiaire) (données numériques non disponibles).

Les résultats concernant l’orientation de la position de repos suggèrent d’éviter l’exposition au soleil, tout en vérifiant également qu’une fraction raisonnablement élevée de papillons de nuit se reposent sur les troncs d’arbres, ainsi que dans la canopée.

Notez que ces observations concernaient des papillons de nuit sauvages qui ne faisaient pas partie de l’expérience de prédation.

(b) Expérience de prédation

Dans la nouvelle expérience de prédation de Majerus sur un site non pollué, nettement plus de mélaniques libérés que de non mélaniques ont disparu, ou ont été vus comme étant mangés par neuf espèces d’oiseaux (figure 1 et tableau 2). Cette moindre aptitude des mélaniques est attendue si le déclin observé du mélanisme (tableau 2) s’explique par la prédation visuelle.

L’analyse statistique complète (matériel supplémentaire électronique, S3) démontre :

– une forte évidence d’hétérogénéité dans la fraction non sélective mangée des deux morphes à travers les années (p < 0.001), mais

– aucune variation significative de la fraction consommée sélectivement à travers les années, et

– forte évidence de sélection globale contre la forme mélanique (p = 0.003), tout en tenant compte de l’hétérogénéité d’une année sur l’autre de la fraction non sélective consommée.

– Le coefficient de sélection maximum de vraisemblance contre les mélaniques est s = 0,091 par jour (avec des intervalles de confiance à 95% estimés par vraisemblance de 0,028-0,157). Cela donne des estimations de survie relative quotidienne pour les mélaniques de 91 % (84-97 %) de celle des formes typiques. Ces estimations et ces intervalles de confiance tiennent compte de l’hétérogénéité d’une année sur l’autre de la survie globale (premier résultat, ci-dessus).

Discussion

La durée de vie des papillons de nuit sauvages est de plusieurs jours, de sorte que la réduction d’environ 9 % de la survie quotidienne des mélaniques est suffisante en ampleur et en direction pour expliquer leur déclin local à long terme ; le taux de déclin suggère une pression de sélection contre les mélaniques de s ≈ 0,1-0,2 par génération (tableau 2 ; ). Majerus a pu voir les événements de prédation depuis sa fenêtre, impliquant neuf espèces d’oiseaux insectivores locaux (tableau 2). Il est clair que les mélaniques disparaissaient plus rapidement que les non-mélaniques dans cette expérience, et Majerus a pu confirmer par observation directe qu’environ un quart des disparitions étaient dues à la prédation par les oiseaux .

Des facteurs autres que la prédation ont souvent été avancés pour jouer un rôle substantiel dans la montée puis la chute postindustrielle du mélanisme à Biston . Néanmoins, avec cette nouvelle preuve ajoutée aux données existantes, il est pratiquement impossible d’échapper à la conclusion précédemment acceptée que la prédation visuelle par les oiseaux est la cause principale des changements rapides de la fréquence des papillons mélaniques . Ces nouvelles données répondent aux critiques formulées à l’encontre des travaux antérieurs et valident la méthodologie employée dans de nombreuses expériences de prédation antérieures qui utilisaient des troncs d’arbres comme sites de repos. Les nouvelles données, associées au poids des données existantes précédemment, montrent de manière convaincante que  » le mélanisme industriel chez la mite poivrée reste l’un des exemples les plus clairs et les plus faciles à comprendre de l’évolution darwinienne en action  » .

Notes de bas de page

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