プレイヤーキャラクターは、いくつかの方法でこの拡張クエストラインを開始することができます。 街の警備員がDawnguardの復活について話しているのを耳にしたり、Durakというオーク人のDawnguardメンバーに直接声をかけられ、Skyrim内で高まる吸血鬼の脅威に対抗するための秩序に参加するよう求められることもあります。 いずれにしても、プレイヤーはリフテンの近くにあるDawnguard砦を訪れ、Dayspring Canyonを通ってDawnguardのメンバーと会います。 Dawnguardの司令官であるIsranは、Dawnguardを改革してヴァンパイアを根絶する理由として、PaleにあるStendarrの自警団の本部であるHall of the Vigilantsを破壊し、Keeper Carcetteを殺害したことを挙げ、改めてヴァンパイアの強さと脅威を強調する。 プレイヤーは、クロスボウを渡され、ペイルにある吸血鬼が調査しているとされる遺跡「Dimhollow Crypt」への旅を依頼されます。 遺跡に到着すると、すでに調査をしていた吸血鬼たち（リーダーのLokilを含む）に対処した後、プレイヤーは像の中に閉じ込められた吸血鬼Serana（声：Laura Bailey）を発見します。 彼女はElder Scrollを持っており、自分の家族がスカイリムの沖合い、ソリチュードの近くにあるヴォルキハル城という住居に住んでいることを教えてくれます。 彼女はプレイヤーに、無事に家に帰るためのエスコートを頼みます。 彼女が家に戻ると、彼女の父親である吸血鬼のLord Harkonは、娘の無事を感謝して吸血鬼の領主となって一族に加わるか、Castle Volkiharを出てDawnguardに戻るかをプレイヤーに提示する。
Volkihar pathEdit
Harkon卿の申し出を受け入れると、吸血鬼の王がプレイヤー・キャラクターに噛みつきます。 プレイヤーはある部屋で目を覚ましますが、そこには支配の大王であるMolag Balの祠があります。 ハーコンは、モラグ・バルが「種族の父」と考えられていることを説明する。 何千年も前、ハーコンは王であり、人間であった。 彼はモラグ・バルに魂を捧げ、彼の名のもとに「1000人の無辜の民」を犠牲にしました。 DaedraはHarkonと彼の家族を吸血鬼にすることで不死を与えました。 Harkonは、プレイヤー・キャラクターに新しいヴァンパイア・ロードの姿と力の使い方を教えてくれます。 そしてプレイヤーは、Harkonの目的を達成するための強力なアーティファクトである血石の聖杯を回収し、レッドウォーターデンの水で満たし、さらに強力なヴァンパイアの血を加えることになります。 聖杯の回収中、プレイヤーは、ハルコンの最高顧問であるビンガルモとオルトヨルフの命令でハルコンの転覆を企てているヴォルキハルの2人、スタルフとサロニアに襲われます。
聖杯を手に入れたハルコンは、エルダー・スクロールが発見されたというデマをスカイリムに流し、モス・プリーストをおびき寄せようとします。 モス・プリーストは、エルダー・スクロールを見て、そこから予言を読み解くことができる古代の教団です。 プレイヤーはDragon Bridgeの南にあるForebear’s Hideoutに行き、Dexion EvicusというMoth Priestを捕らえます。彼はMalkusというオークの吸血鬼に魅了されていましたが、司令官Vanik率いるDawnguardに殺されてしまいました。 プレイヤーはこの神官をスロールにして、スクロールを読むと、エヴィカスはヴォルキハルにAuriel’s Bowという武器と2つのエルダー・スクロールを探す必要があることを告げます。 スクロールの1つはブラックリーチのドウェマーの遺跡にあり、オリジナルのメインクエストの一環として、モラグ・バルの仲間であるデドリックの王子、ヘルメアス・モーラのデドリッククエストを行う際に回収されます。 もう1つは、Seranaの別居中の母親であるValericaが城から逃げた際に持ち去ったものです。 プレイヤーはセラナと共に忘却の彼方にある “ソウルケアン “と呼ばれる場所へと向かいます。 ヴァレリカの居場所を突き止め、最後のエルダー・スクロールを手に入れます。 タムリエルに戻る前に、ヴァレリカは、予言を実現するためにSeranaを殺そうとしているHarkonを止めるよう警告する。
プレイヤーは、エルダー・スクロールから、ダークフォール洞窟にオーリエルの弓があることを知る。
「エルダー・スクロールズ」で「オーリエルの弓」が「ダークフォールの洞窟」にあることを知ったプレイヤーは、最後に残ったスノーエルフの一人で、「オーリエルの聖職者」のナイト・パラディンであるゲレボルと出会う。 ゲレボルは、一連の課題をクリアし、ゲレボルの兄でファルマーに堕とされたアーチキュレート・ヴィルトールを倒すことで、「オーリエルの弓」を手に入れる方法を教えてくれます。
弓を手に入れたプレイヤーとSeranaは、Chantry’s Inner SanctumでVyrthurと対峙し、Vyrthurが吸血鬼であると同時に予言の創造者であり、吸血鬼になることを許した神への報復として、タムリエルにおけるオーリエルの影響力を弱めるために太陽を遮ろうとしていることを知ります。
「弓」を手に入れたプレイヤー・キャラクターとSeranaは、Volkihar城でHarkon卿と対決します。Harkon卿と戦い、彼を倒すことで、TamrielとSeranaへの脅威は終わりを告げ、Harkon卿の宮廷の人々は、プレイヤー・キャラクターを新しい主人として、城の支配者として認めます。
Dawnguard pathEdit
プレイヤー・キャラクターがHarkonの申し出を拒否してDawnguardに戻った場合、Dawnguardの視点ではあるが、ほぼ同じ展開となり、プレイヤーはIsranからDawnguardの人数を回復させるために、かつてのチームメイトであるSorine JurardとGunmarを勧誘するよう命じられる。 フロレンティウス・ベニウスを加えたDawnguardの人数が回復した後、セラナはDawnguardに名乗りを上げ、ハルコンの計画を伝えてDawnguardへの協力を約束するが、イスランはセラナの真意を疑っていた。 Malkusを殺害し、Dexionを心酔から解放した後、Dawnguard砦に戻り、SeranaのElder ScrollをIsranに読み聞かせていたが、疲れてしまったため、Seranaとプレイヤーが残りの2つのElder Scrollを探している間、Isranは砦での休養を許可した。 Soul Cairnに入るためには、プレイヤーはSeranaに吸血鬼として血を与えられるか、部分的にソウルトラップされなければなりません。 この点を除けば、クエストラインはヴォルキハルと同じような経路を辿るが、最後のストーリーミッションでは、プレイヤーがDawnguardを率いてHarkonとその宮廷を虐殺し、予言の成就を阻止するために最後の攻撃を行う場面で分岐する。 プレイヤーとSeranaはクライマックスの対決でHarkonの殺害に成功し、Skyrimにおける吸血鬼の大きな脅威は事実上消滅する。 IsranはSeranaに感謝し、新たな尊敬の念を示し、Skyrimで未だに問題となっている吸血鬼を排除するDawnguardに引き続き協力する機会をプレイヤーに提供する。