Heading

WYNIKI I DYSKUSJA

Mierzyliśmy masę ciała, wielkość nosa, i objętość jąder w 18 wolnych samców i znaleźliśmy znaczące korelacje między tymi trzema parametrami. Najlepiej dopasowany model statystyczny przewidujący wielkość nosa małpy proboscis obejmował zarówno masę ciała, jak i objętość jąder i wykazywał pozytywne korelacje. Zmiana w skorygowanej wersji kryterium informacyjnego Akaike dla wartości małej liczebności próby kolejnego modelu wyniosła >2,0 (szczegóły w tabeli S1). Wyniki te sugerują, że powiększenie nosa jest wiarygodnym predyktorem męskich cech typowo związanych z dominacją społeczną lub wysoką liczbą plemników. Ostatnie ramy kompromisu między inwestycjami w cechy przed- i postkopulacyjne u naczelnych (10, 27) nie odnoszą się dobrze do małp czubatych, czyli pozytywnej korelacji między cechami przed- (wielkość nosa) i postkopulacyjnymi (objętość jąder), ani do niektórych innych gatunków, takich jak sprzężenie ubarwienia twarzy z wielkością jąder u mandryli (28). Przyczyną tej rozbieżności może być fakt, że zjawiska trade-off teoretycznie opierają się na porównaniach międzygatunkowych, gdzie przed- i postkopulacyjne cechy męskie wśród blisko spokrewnionych gatunków analizowane są z uwzględnieniem systemów społecznych i godowych (np. stopnia monopolizacji samic). Jednak badania nad małpami ryjówkami i mandrylami skupiają się na analizach w obrębie jednego gatunku. Niewiele wiadomo na temat wewnątrzgatunkowej zmienności w wielkości jąder u naczelnych, chociaż nasze wyniki sugerują, że konkurencja plemników występuje w obrębie gatunku, zgodnie z teoretycznymi przewidywaniami. Większe jądra produkują więcej plemników niż małe, a zatem mogą zapewniać selektywną przewagę związaną z wielokrotnymi zapłodnieniami i konkurencją plemników (29). U małp płaksowatych, grupy haremowe (a w niektórych przypadkach grupy złożone wyłącznie z samców) zbierają się ze sobą regularnie w miejscach snu, a rozproszenie samic wśród grup haremowych jest typowym wzorcem (30, 31), potencjalnie wskazującym na możliwość wysokiej konkurencji samców o samice. Tak więc, wysoki poziom konkurencji seksualnej może promować ewolucję zarówno przed- jak i postkopulacyjnych cech samców.

Aby zrozumieć potencjalny wpływ selekcji samic na wielkość nosa samców, próbowaliśmy skorelować liczbę dorosłych samic na grupę dzikiego haremu ze stopniem powiększenia nosa (stosunki N/F; patrz Materiały i Metody dla szczegółów) u samców rdzenia. Stwierdziliśmy, że liczba samic (n = 8, średnia = 5,0, SD = 2,9, zakres = 2 do 10) była pozytywnie skorelowana ze stosunkiem N/F (r = 0,91, P = 0,001; ryc. 2C). Ponadto, zauważyliśmy, że rozmiar nosa największego samca w grupie składającej się z 27 do 30 samców (32) był znacznie mniejszy niż u samców haremowych (tj. 0,21 versus 0,44 ± SD: 0,05), co sugeruje, że nos samca funkcjonuje jako odznaka statusu dla głównych samców w grupach haremowych. Wyniki te sugerują, że większe nosy samców odgrywają rolę zarówno w przyciąganiu samic, jak i w rywalizacji samców z samcami, reklamując status trzymania grupy w dzikich populacjach, podobnie jak ubarwienie twarzy u mandryli (33), kolor warg u małp wąskonosych (11) i kolor klatki piersiowej u geladas (34).

Następnie zbadaliśmy inne męskie sygnały, takie jak cechy audiowizualne, analizując fotografie twarzy i nagrywając wokalizacje u siedmiu samców żyjących w niewoli (szczegóły w Materiałach i Metodach). Na podstawie analizy twarzy samców w niewoli, zidentyfikowaliśmy dwie grupy powiększenia nosa (patrz rys. S1 dla obrazów twarzy): pełne dorosłe i młode dorosłe . Ponadto stosunek N/F u każdego z sześciu samców był istotnie i dodatnio skorelowany z masą ciała (rs = 0,886, P = 0,033; ryc. 2D). Dlatego też stosunek N/F jest wiarygodnym wskaźnikiem wielkości ciała samców. Wyniki te są zgodne z analizami przeprowadzonymi na dzikich samcach. Uzyskaliśmy 104 możliwe do przeanalizowania głośne nawoływania (brays) od siedmiu samców (zakres, 5 do 40 nawoływań; mediana, 11,5 nawoływania; szczegóły w tabeli S2). Porównanie uogólnionego liniowego modelu mieszanego (GLMM) ujawniło, że parametry dyspersji formantu (patrz Materiały i Metody dla szczegółów) były lepiej wyjaśnione przez model, który zawierał masę ciała niż model zerowy . Parametry dyspersji formantu są precyzyjnymi predyktorami długości traktu głosowego i mogą być silnie skorelowane z masą ciała u wielu ssaków. Następnie przeanalizowaliśmy proporcje F3/F1 (stosunek pierwszego formantu do trzeciego formantu; szczegóły w Materiałach i Metodach), które teoretycznie są niezależne od długości traktu głosowego, ale mogą być zależne od kształtu traktu głosowego. Długość traktu głosowego i stosunek F3/F1 są teoretycznie niezależne od siebie. W niniejszym badaniu wykazano jednak, że wskaźniki F3/F1 były prawdopodobnie skorelowane ze wskaźnikami N/F (ryc. 2F). Kiedy porównaliśmy GLMM uwzględniający stosunek N/F z modelem zerowym, stwierdziliśmy, że ten pierwszy wykazał lepsze dopasowanie niż ten drugi. W związku z tym stosunek F3/F1 może kodować informacje o powiększeniu nosa.

Jak wiemy, jest to pierwszy dowód na istnienie istotnych korelacji między masą ciała, cechami twarzy, objętością jąder i wokalizacją u naczelnych. Względny rozmiar powiększonego nosa działałby jako sygnał reklamowy dla samców rywali i informacyjny sygnał wizualny do rozpoznawania cech męskich, takich jak siła fizyczna (masa ciała) i zdolności reprodukcyjne (wielkość jąder), przez samice. Poziom androgenów (testosteronu) determinowałby przede wszystkim cechy odzwierciedlające status społeczny i jakość samca oraz uwydatniałby różnice między poszczególnymi samcami. Dlatego też stosunek N/F jest solidnym i wiarygodnym sygnałem do szybkiej oceny statusu i jakości samców. Biorąc pod uwagę, że rozmiar nosa głównego samca w grupach haremowych jest prawdopodobnie większy niż samców w grupach wszystkich samców, powiększenie nosa służyłoby jako odznaka statusu, który może bezpośrednio zniechęcać innych rywalizujących samców do atakowania lub uzyskania dostępu do grup haremowych. Interakcje między grupami haremowymi oraz między haremem a grupami samców są stosunkowo spokojne, bez dowodów na bezpośrednie walki w ogóle (7, 32). Rozmiar nosa mężczyzny byłby znacznie bardziej oczywisty dla samic niż inne cechy męskie dla przyciągania partnera i może nadawać selektywną przewagę w konkursach między samcami o dostęp do samic, chociaż dalsze podłużne dane demograficzne w terenie byłyby niezbędne do wyjaśnienia sukcesu godowego samców z różnymi rozmiarami nosa pod względem możliwego wpływu na ich status społeczny (na przykład, stopień dominacji).

Wskazówki akustyczne (formanty) mogą przyczyniać się do wyboru samicy. Nowością w naszych badaniach jest dwoistość formantów jako seksualnych wskazówek reklamowych. Parametry dyspersji formantów wskazują na masę ciała i są, teoretycznie, zapośredniczone przez długość traktu głosowego. W przeciwieństwie do tego, proporcje F3/F1 reprezentują wielkość nosa. Ponieważ jama nosowa działa jak filtr antyrezonansowy, wielkość nosa jest ważniejsza od masy ciała jako wskazówka dla innych cech męskich i może być równolegle wybierana przez samice. Wokalizy mogłyby przekazywać sygnały seksualne skuteczniej niż wskazówki wizualne w gęstym lesie deszczowym o słabej widoczności (5). W tych siedliskach przeszkody ograniczają wizualne rozpoznawanie osobników, podczas gdy wokalizacje są przekazywane na dużą odległość (ok. 100-200 m w zależności od warunków leśnych, na podstawie naszych doświadczeń terenowych), aby zapewnić skuteczną komunikację między członkami grupy rzadko oddalającymi się >50 m od głównego samca grupy haremowej (35). W związku z tym, męskie wokalizacje mogą być prawdziwszą reprezentacją jakości samca niż wskazówki wizualne, a te pierwsze mogą skuteczniej pomóc w zapewnieniu przetrwania potomstwa niż te drugie. Zjawisko to zostało wykazane u innych zwierząt (12), mimo że struktury formantowe są produktem ubocznym powiększonych nosów. W rezultacie, powiększenie nosa, które mogło początkowo wyewoluować jako wizualna odznaka statusowej cechy płciowej, jest multimodalnie poddawane selekcji samic.

Zbiorczo, wszystkie przedstawione tu dowody przemawiają za silną selekcją płciową na powiększenie rozmiaru nosa w odniesieniu do unikalnych systemów społecznych małpek proboscis. Mimo, że tworzą one grupy haremowe, zaskakująco nie ma dowodów na silne antagonistyczne interakcje samiec-mężczyzna z wymianą samców w rdzeniu lub dzieciobójstwem u małpek proboscis w ich naturalnym środowisku (32), co, w przeciwieństwie do tego, jest powszechnie obserwowane u naczelnych tworzących seksualnie wysoce konkurencyjne społeczeństwa, szczególnie grupy haremowe, jak w przypadku małpek howler i langurów (36). Ich „pokojowy” system społeczny może być prawdopodobnie wyjaśniony przez elastyczną organizację grupy w wielopoziomowym społeczeństwie małpek proboscis na ich drzewach sypialnych. Ponieważ miejsca snu grup haremowych są często ściśle zlokalizowane w promieniu 50 m, przy czym sporadycznie zdarza się, że dzielą one to samo drzewo (35), pokazywanie odznaki statusu społecznego może zmniejszyć fizyczne antagonistyczne interakcje samiec-mężczyzna, a tym samym zapobiec poważnemu zranieniu się nawzajem. Ponadto, dorosłe samice pozornie często przenoszą się z jednego haremu do drugiego, czasem z noworodkiem (30, 31), a zatem samce w grupach haremowych mogą nie być w stanie utrzymać stabilnych relacji z samicami przez dłuższy czas. W konsekwencji, te wysokie wskaźniki migracji samic hamowałyby ryzyko dzieciobójstwa. Bez bezpośredniej walki o opiekę nad samicami, większe nosy jako ozdoby samców działałyby ekologicznie jako sygnały silnie audiowizualnie eksponowane na wybór samicy.

Badanie to może rzucić światło na hipotezę audiowizualnej koewolucji przesadnych cech męskich w liniach naczelnych i dostarczyć dalszych dowodów na ewolucyjną ścieżkę powiększonych nosów u małp czubatych. Należy jednak zwrócić uwagę na obecne ograniczenia badawcze. Nasze obiecujące obserwacje silnie sugerują selekcję płciową, choć wszystkie były oparte na pośrednich korelacjach i dlatego muszą być traktowane jako potencjalnie stronnicze. Bez bezpośrednich eksperymentów trudno jest na podstawie naszych badań stwierdzić, czy drugorzędowa cecha płciowa samców (powiększone nosy) jest wyłącznie odznaką statusu, wyłącznie sygnałem atrakcyjności seksualnej, czy też kombinacją tych dwóch możliwości. Zdecydowanie potrzebne są bardziej szczegółowe badania, aby ocenić poznawcze reakcje samców lub preferencje samic w stosunku do powiększonych nosów oraz ustalić, w jaki sposób powiększony męski nos ekologicznie przyczynia się do sukcesu godowego w unikalnym systemie społecznym małp czubatych.