Postać gracza może rozpocząć linię zadań rozszerzenia na kilka sposobów. Strażnicy miejscy mogą podsłuchać dyskusję na temat powrotu Dawnguard, lub postać może zostać bezpośrednio poproszona przez orkowego członka Dawnguard o imieniu Durak i poproszona o dołączenie do zakonu, aby walczyć z rosnącym zagrożeniem ze strony wampirów w Skyrim. Niezależnie od tego, w jaki sposób zostanie to zainicjowane, postać gracza udaje się do Fortu Dawnguard, do którego można dostać się przez Kanion Dayspring, znajdujący się w pobliżu Riften. Spotyka się tam z dowódcą Dawnguard, Isranem, który ponownie mówi o sile i zagrożeniu ze strony wampirów, powołując się na zniszczenie przez nie siedziby Czuwających Stendarr w Pale, Sali Czuwających, oraz zabicie Opiekuna Carcette, jako powód do zreformowania Dawnguard i wyplenienia wampirów. Postać gracza otrzymuje kuszę i zostaje poproszona o udanie się do ruin, które wampiry badają w Pale, znanych jako Dimhollow Crypt. Po przybyciu na miejsce, po uporaniu się z wampirami badającymi ruiny, w tym z ich przywódcą Lokilem, gracz odkrywa wampirzycę o imieniu Serana (w tej roli Laura Bailey) uwięzioną wewnątrz posągu. Jest ona w posiadaniu Elder Scroll i informuje gracza, że jej rodzina mieszka w domu na wybrzeżu Skyrim, w pobliżu Solitude, zwanym Castle Volkihar. Prosi ona gracza, aby odeskortował ją bezpiecznie do jej domu. Po powrocie do domu, jej ojciec, wampir Lord Harkon, przywódca potężnego klanu wampirów Volkihar, oferuje graczowi szansę zostania wampirzym lordem z widocznej wdzięczności za bezpieczeństwo córki i dołączenia do klanu, lub szansę bezpiecznego opuszczenia zamku Volkihar i powrotu do Dawnguard. Ten wybór rozpoczyna główną linię fabularną Dawnguard.
Ścieżka VolkiharEdit
Jeśli gracz przyjmie ofertę Lorda Harkona, lord wampirów ugryzie postać gracza. Gracz budzi się w pokoju, przed kapliczką Daedrycznego Księcia Dominacji, Molag Bala. Harkon wyjaśnia, że Molag Bal jest uważany za „ojca rodzaju”. Tysiące lat temu Harkon był królem i śmiertelnikiem. Oddał swoją duszę Molagowi Balowi i poświęcił „tysiąc niewinnych” w jego imię. Daedry obdarzyły Harkona i jego rodzinę nieśmiertelnością, zarażając ich wampiryzmem. Harkon pokazuje postaci gracza, jak korzystać z ich nowej formy i mocy wampira. Zadaniem gracza jest odzyskanie Kielicha Krwawego Kamienia, potężnego artefaktu, który ma pomóc Harkonowi w jego sprawie, napełnienie go wodą z Redwater Den, a następnie dodanie krwi potężnego wampira. Podczas pobierania Kielicha, postać gracza zostaje zaatakowana przez dwóch Volkiharów, Stalfa i Salonię, którzy knują spisek, aby obalić Harkona na rozkaz Vingalmo i Orthjolfa, głównych doradców Harkona. Po ich zabiciu gracz dodaje ich krew do Kielicha i wraca do zamku Volkihar.
Po otrzymaniu Kielicha Harkon rozsiewa w Skyrim fałszywe plotki o rzekomym odkryciu Starszego Zwoju, aby zwabić do krainy Kapłana Ćmy. Kapłani Ćmy to starożytny zakon, zdolny do oglądania Starszych Zwojów i odczytywania z nich przepowiedni. Gracz udaje się do Kryjówki Niedźwiedzia, na południe od Smoczego Mostu i pojmuje Kapłana Ćmy o imieniu Dexion Evicus, który był zauroczony orkowym wampirem o imieniu Malkus, zanim został zabity przez Dawnguardów pod wodzą ich dowódcy Vanika. Gracz zamienia Kapłana w niewolnika, a po przeczytaniu Zwoju, Evicus wyjawia Volkiharowi, że muszą odnaleźć broń o nazwie Łuk Auriela, jak również dwa kolejne Zwoje Starszych. Jeden ze zwojów znajduje się w ruinach Dwemerów w Blackreach i można go zdobyć w ramach oryginalnej głównej linii questów, wraz z wykonaniem zadania Daedrycznego dla Molaga Bala, Daedrycznego Księcia Hermaeusa Mory. Drugi został zabrany przez zrażoną matkę Serany, Valericę, gdy ta uciekła z zamku. Gracz wraz z Seraną udaje się na płaszczyznę Oblivion znaną jako Soul Cairn. Odnajdują Valericę i odzyskują ostatni zwój Elder Scroll. Zanim wrócą do Tamriel, Valerica ostrzega ich, by powstrzymali Harkona, ponieważ zamierza on zabić Seranę, by wypełnić przepowiednię. Gracz zyskuje również szacunek smoka Durnehviir, który był strażnikiem Valerica w Soul Cairn, zanim został pokonany w walce przez gracza, i daje graczowi okrzyk, aby przywołać go poza Soul Cairn na chwilę.
Postać gracza dowiaduje się z Elder Scrolls, że Auriel’s Bow znajduje się w Darkfall Cave. Gracz spotyka się z Geleborem, jednym z ostatnich żyjących Śnieżnych Elfów i Rycerzem-Paladynem z Zakonu Auri-El. Poinstruuje on gracza, jak odzyskać łuk Auriel, poprzez wykonanie serii zadań i pokonanie Arcy-kurata Vyrthura, brata Gelebora, który został skorumpowany przez Falmera. Postać gracza i Serana konfrontują się z Vyrthurem w Wewnętrznym Sanktuarium Zakonu i odkrywają, że jest on zarówno wampirem, jak i twórcą przepowiedni i pragnie zablokować słońce, aby zakłócić wpływy Auri-Ela w Tamriel, w odwecie za to, że bóg pozwolił mu zostać dotkniętym wampiryzmem.
Po odzyskaniu łuku, postać gracza i Serana konfrontują się z Lordem Harkonem w zamku Volkihar. Walczą z Harkonem i zabijają go, kończąc zagrożenie dla Tamriel i Serany, a członkowie dworu Harkona uznają postać gracza za swojego nowego pana i władcę zamku.
Ścieżka Dawnguard
Jeśli postać gracza odrzuci ofertę Harkona i powróci do Dawnguard, fabuła rozgrywa się niemal identycznie, aczkolwiek z perspektywy Dawnguard, z graczem wyznaczonym przez Israna do zwerbowania jego dawnych kolegów z drużyny, Sorine Jurard i Gunmara, aby przywrócić liczebność Dawnguard. Gdy Dawnguardczycy są już w stanie uzupełnić swoje szeregi i zreformować się, dołączając do grupy Florentiusa Baeniusa, Serana daje o sobie znać Dawnguardczykom, przekazując informacje o planie Harkona i obiecując pomoc Dawnguardczykom, choć Isran nadal ma podejrzenia co do prawdziwych intencji Serany. Po zabiciu Malkusa i uwolnieniu Dexiona z oczarowania, w które został wprawiony, wraca do Fortu Dawnguard, by przeczytać Isranowi Starszy Zwój Serany, po czym zaczyna odczuwać zmęczenie i Isran pozwala mu odpocząć i zregenerować siły w forcie, podczas gdy Serana i gracz polują na dwa pozostałe Starsze Zwoje. Aby dostać się do Soul Cairn, gracz musi zostać zakrwawiony przez Seranę jako wampir lub zostać częściowo uwięziony w duszy. Pomijając te szczegóły, linie questów podążają podobną ścieżką jak w Volkihar, ale odbiegają od niej podczas ostatniej misji fabularnej, kiedy to gracz prowadzi Dawnguardę do ostatecznego ataku na Harkona i jego dwór, aby ich zgładzić i zapobiec wypełnieniu się przepowiedni. Graczowi i Seranie udaje się zabić Harkona w kulminacyjnym momencie, skutecznie eliminując wielkie zagrożenie ze strony wampirów w Skyrim. Isran dziękuje Seranie za wsparcie, okazując jej nowy szacunek, i oferuje graczowi możliwość dalszej pomocy Dawnguardowi w wyplenianiu wampirów, które wciąż stanowią problem w Skyrim.