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Introduction

AHS é uma perturbação bizarra e muito rara do movimento neurológico descrita pela primeira vez por Goldstein (1908). Os pacientes com AHS experimentam um dos seus membros como estranho, que actua autonomamente e realiza movimentos dirigidos por objectivos que não são guiados pela intenção do paciente. Por exemplo, os pacientes agarram por objectos ou tocam no seu rosto sem vontade. Os pacientes podem mesmo agir agressivamente contra si próprios. O paciente está consciente das discrepâncias entre as intenções e as acções da mão. Muitas vezes ele ou ela tenta impedir que a mão se mova, agarrando-a firmemente com a outra mão. Os pacientes com AHS descrevem a experiência do seu membro alienígena como se outra pessoa movesse a mão alienígena (Goldstein, 1908). O paciente relatado por Goldstein (1908) queixou-se de que deve haver um “espírito maligno” na mão. Consequentemente, os pacientes de AHS chamam frequentemente o membro extraterrestre na terceira pessoa. No entanto, os pacientes estão conscientes de que o membro ainda faz parte do seu corpo e não negam a propriedade do seu membro extraterrestre ao serem questionados (ao contrário dos casos de asomatognosia; Goldstein, 1908; Biran e Chatterjee, 2004; Fitzgerald et al, 2007).

AHS foi relatado na sequência de lesões em várias regiões do cérebro, por exemplo, área motora suplementar (SMA), cingulado anterior, corpus callosum, córtex pré-frontal anterior, córtex parietal posterior, e tálamo (Goldberg et al.., 1981; Martí-Fàbregas et al., 2000; Marey-Lopez et al., 2002; Scepkowski e Cronin-Golomb, 2003; Biran e Chatterjee, 2004; Assal et al., 2007; Fitzgerald et al., 2007; Brainin et al., 2008). De acordo com as lesões anatómicas e as características clínicas, foram descritos diferentes subtipos de AHS (Bogen, 1993; Bundick e Spinella, 2000; Biran e Chatterjee, 2004). Contudo, falta ainda uma correlação anatomico-clínica clara das diferentes características clínicas.

Hence, os mecanismos neurais desta dissociação entre a vontade e a acção continuam a não ser claros. Apenas muito poucos estudos tentaram relatar correlatos neurais destes movimentos indesejados (Assal et al., 2007; Schaefer et al., 2010). Curiosamente, estudos recentes tentaram desvendar os mecanismos desta peculiar desordem do movimento, fazendo uso de experiências que manipulam processos de integração multissensoriais. Por exemplo, foi demonstrado em sujeitos saudáveis que o eu corporal pode ser facilmente perturbado por simples manipulações de integração multissensorial (visão, tacto, propriocepção), resultando na atribuição errada de membros vistos ou sentidos (a chamada ilusão de mão de borracha, RHI; Botvinick e Cohen, 1998; Armel e Ramachandran, 2003). Nesta ilusão, os participantes assistiram a uma mão de borracha em tamanho real colocada sobre uma mesa à sua frente, enquanto o seu próprio braço estava escondido da vista. Agora o experimentador utilizava dois pincéis para tocar tanto a mão de borracha como a verdadeira mão escondida repetidamente de forma síncrona. Passado algum tempo, os participantes sentiram o toque na mão falsa, sugerindo a encarnação da mão de borracha. Esta ilusão de propriedade desapareceu ou diminuiu quando foi introduzida uma pequena assincronia entre o toque da mão de borracha e a mão real (Botvinick e Cohen, 1998). No nosso estudo anterior, testámos um paciente com AHS numa versão particular desta ilusão, a ilusão da mão de borracha somática (SRI), e encontrámos uma interacção de ilusões corporais induzidas experimentalmente (com base na manipulação do tacto e informação proprioceptiva) com a mão alienígena. Observámos fortes movimentos da mão alienígena em segundos, sempre que esta ilusão de corpo começava. A paciente utilizou imediatamente a sua mão saudável para parar os movimentos da mão extraterrestre, porque se sentia muito desconfortável com estes movimentos involuntários. Uma vez que podíamos provocar estes movimentos da mão extraterrestre fiáveis sempre que começávamos a ilusão, tivemos a impressão de que podíamos usar esta ilusão para “acordar” a mão extraterrestre (Schaefer et al., 2013).

Outro estudo recente utilizou manipulações semelhantes de processos de integração visuotáctil a fim de influenciar a sensação de uma mão extraterrestre. Romano et al. (2014) colocaram a hipótese de que o controlo motor voluntário poderia ser melhorado restabelecendo a congruência entre as intenções motoras e o feedback visual. A fim de testar a sua hipótese, utilizaram um paradigma de caixa de espelho para um paciente com AHS na mão direita. A caixa de espelhos consistia numa caixa opaca com um buraco na parede virada para a paciente, onde ela poderia introduzir a sua mão, e um espelho com a sua parede parasagital. A paciente foi solicitada a colocar os braços sobre a mesa, mantendo a mão alienígena dentro da caixa de espelhos e a outra fora da caixa, em frente ao espelho. A paciente executava agora movimentos de batimento rítmico com ambos os dedos indicadores. Devido à caixa de espelhos, a paciente pôde ver apenas a sua mão intacta a mover-se, resultando num reflexo espelhado correspondente à imagem da mão extraterrestre. Os autores supõem que um treino baseado neste efeito de espelho aumentaria o controlo motor sobre a mão afectada. De facto, os resultados demonstraram uma melhoria da velocidade do motor após o treino da caixa de espelhos e também uma melhoria qualitativa do comportamento motor da mão extraterrestre. Os autores explicaram estes resultados argumentando que o feedback visual fornecido pelo espelho pode ter aumentado a sensação de congruência entre intenção e feedback sensorial (a informação visual).

O presente estudo examinou o processamento visuo-táctil numa senhora de 74 anos com AHS de mão direita. Ao doente foi diagnosticada uma síndrome atípica de Parkinson por uma possível degeneração corticobasal. O objectivo deste estudo foi testar se este paciente pode demonstrar interacções semelhantes de ilusões visuo-tácteis com a mão extraterrestre, como demonstrado no nosso artigo anterior (Schaefer et al., 2013). Dado que no nosso estudo anterior encontrámos um forte efeito do RHI nos movimentos alienígenas, colocámos a hipótese de a mão alienígena do nosso paciente poder interagir com a ilusão de uma forma semelhante. Assim, assumimos que uma indução bem sucedida de um IAH no paciente provocaria movimentos da mão alienígena. Testámos duas versões do RHI, porque o estudo anterior mostrou efeitos apenas para a versão somática do RHI. Além disso, realizámos uma terceira experiência táctil para provar o processamento táctil geral neste paciente.

Case Report

O paciente foi recrutado do Departamento de Neurologia da Universidade Otto-von-Guericke, Magdeburg, Alemanha. O estudo aderiu à Declaração de Helsínquia e foi obtido o consentimento informado por escrito da paciente.

A senhora destro de 74 anos de idade foi diagnosticada com síndrome de Parkinson há 4 anos. Ela relatou uma rigidez progressiva da sua mão direita e um tremor irregular mais tarde, que começou. Além disso, alegou que não conseguia controlar a mão direita e que sentia que esta mão tinha a sua própria vida. Por vezes teve dificuldades em soltar o aperto desta mão. A rigidez e o tremor progrediram para a mão esquerda desde 6 meses e para a perna direita desde 2 meses, com distúrbios de marcha subsequentes. Actualmente, a paciente não era capaz de usar a mão direita para tarefas simples.

O exame clínico revelou uma forte redução do movimento corporal do lado direito (hipocinesia) com rigor e distonia na mão. Além disso, observámos contracções musculares rápidas e involuntárias do braço direito (myoklonus). O paciente mostrou um braço direito erguido com balanço reduzido durante a marcha. Os reflexos foram atenuados no braço direito. A avaliação neuropsicológica detalhada revelou dificuldades no planeamento motor (apraxia ideomotora), movimentos espelhados, e distúrbios de nomeação táctil. O paciente relatou episódios de agarramento tónico.

Ressonância magnética estrutural mostrou atrofia global com foco no córtex frontoparietal e no giro pré e pós-central esquerdo, incluindo o córtex somatosensorial primário (SI, áreas 1, 2, 3 de Brodmann) e o córtex motor primário (M1, área 4 de Brodmann; ver Figura 1). Estudos de traçador (DAT-Scan e FDG-PET) revelaram perda de dopamina pré-sináptica, bem como um hipometabolismo assimétrico do córtex frontal, parietal e insular esquerdo, bem como do núcleo caudado esquerdo.

p>Figure 1. Imágens Transaxial de MR do paciente. T1 (primeira fila) e T2 (segunda fila), mostrando atrofia distinta dos cortices frontal superior esquerdo e parietal (setas) envolvendo predominantemente a somatosensoria primária (áreas 1, 2, 3 de Brodmann) e o córtex motor primário (área 4 de Brodmann). Os dados de RM foram adquiridos com um scanner 3 T Magnetom Trio Siemens (3D-SPGR, TR = 24 ms, TE = 8 ms).

Com base na apresentação clínica e nos dados de imagem diagnosticamos uma síndrome de Parkinson atípica por possível degeneração corticobasal e AHS no lado direito.

Procedimento

O paciente participou em três testes. Primeiro, examinámos o RHI clássico neste paciente. Em segundo lugar, testámo-la com o SRI. Terceiro, examinámos a detecção táctil geral nesta paciente.

Para o RHI clássico, o participante está sentado numa cadeira confortável, com os braços colocados sobre uma mesa à sua frente. Um ecrã de pé é utilizado para esconder o braço esquerdo (direito) da vista do sujeito. Depois o experimentador coloca um modelo de borracha em tamanho real de uma mão esquerda (direita) no topo da mesa (na mesma perspectiva que a mão real do paciente). O experimentador utiliza agora dois pequenos pincéis para afagar tanto a mão de borracha como a mão oculta do sujeito em sincronia (ou em assíncronia para condição de controlo). A maioria dos participantes (cerca de 80%) rapidamente desenvolve um sentimento de propriedade por esta mão de borracha (Botvinick e Cohen, 1998). Isto é testado por um questionário que o paciente teve de preencher após cada condição (mão esquerda/direita, síncrona, assíncrona). Neste questionário, o paciente é convidado a classificar o grau de concordância com cinco declarações extraídas dos estudos de Botvinick e Cohen (1998) e Ehrsson et al. (2004). Assim, o paciente é perguntado se durante a experiência sentiu que a mão de borracha era a sua própria mão, se sentiu o toque do pincel no local onde viu a mão de borracha tocar, se a sua própria mão sentiu uma sensação artificial, se sentiu a sua própria mão a mexer-se, e se teve a sensação de ter mais do que uma mão esquerda (direita). A primeira e segunda afirmação indicam a ocorrência da ilusão, as outras afirmações eram perguntas de controlo.

Em contraste com a ilusão anterior, a ressonância magnética precisa que o paciente seja vendado. Um modelo de mão em borracha em tamanho real é colocado na mesa entre as mãos do participante. Agora o experimentador move o dedo indicador esquerdo do paciente para que este toque a mão direita de borracha na articulação do dedo indicador. Simultaneamente, o experimentador também toca na articulação do dedo indicador da mão direita do paciente de uma forma síncrona. Em condição de controlo, o experimentador toca as mãos de forma assíncrona. Se o toque for feito de forma síncrona, os participantes sentem uma forte ilusão de que estavam a tocar na sua própria mão (em vez da mão de borracha; Ehrsson et al., 2005). A ocorrência da ilusão é novamente testada por um questionário, segundo o estudo de Ehrsson et al. (2005). Pergunta-se ao participante se sentiu como se estivesse a tocar a sua mão direita com o seu dedo indicador esquerdo (e vice-versa, respectivamente), se sentiu mais de uma mão esquerda (direita), se teve a sensação de que a sua própria mão se sentia maior do que o normal, se teve a sensação de que a sua própria mão se movia, e se teve a impressão de já não sentir a própria mão. A primeira afirmação indica a ocorrência da ilusão, as outras afirmações eram questões de controlo. Para ambas as experiências, o paciente tinha de indicar as suas respostas numa escala de sete pontos que variava entre “discordar completamente” (-3) e “concordar completamente” (+3). Para mais pormenores metodológicos de ambas as experiências, ver Schaefer et al. (2013).

P>Last, aplicámos uma tarefa de detecção táctil (por exemplo, Gainotti et al., 1975; Schwartz et al., 1977). Aqui o paciente recebeu um toque com o dedo do experimentador nas mãos e braço do sujeito. O exame incluiu 20 tentativas de toques assíncronos (toque único) ou de luz simultânea na palma das mãos, numa ordem aleatória. O toque síncrono representava o toque aplicado aproximadamente às mesmas porções em ambos os lados do corpo. Foi pedido à paciente vendada que respondesse se sentisse toque em ambas as mãos ou apenas numa mão (ou braços, respectivamente). Outras condições (sempre 20 tentativas) incluíam um toque mais forte nas mãos e diferentes locais do toque (polegar, dedo indicador, braço superior; o toque sincronizado envolvia sempre a parte analógica do corpo do outro lado do corpo). Além disso, as condições envolveram um leve toque na palma das mãos com os olhos abertos e um leve toque na palma da mão com um pau e um pincel, respectivamente. Ao deixar os olhos abertos, providenciámos que o paciente ainda não era capaz de ver o estímulo real (utilizando um cartão; visão não-informativa). Assim, a paciente foi capaz de ver o seu corpo e a maioria das porções do braço e da mão, mas não a estimulação propriamente dita. Os ensaios foram aplicados numa ordem aleatória.

Resultados

Tanto para o RHI clássico como para o SRI, a paciente não sentiu quaisquer ilusões que são conhecidas pela maioria dos sujeitos saudáveis. Todas as perguntas dos questionários foram completamente refutadas para todas as corridas e ambas as experiências (-3 na escala de sete pontos que vão desde “discordar completamente” (-3) até “concordar completamente” (+3)). Assim, o paciente respondeu a não sentir qualquer ilusão (independentemente das mãos; ver Tabela 1).

p>Tabela 1. Resultados da ilusão de mão de borracha (RHI) e da ilusão de mão de borracha somática (SRI).

No terceiro teste, descobrimos que quando o toque era aplicado tanto na mão esquerda saudável como na mão direita alienígena de forma assíncrona, o paciente dizia-nos para sentir claramente este toque tanto na mão alienígena como na mão saudável (em 100% de todos os testes). Além disso, a paciente declarou que sentiu este toque em ambas as mãos da mesma forma e com a mesma força. Em contraste, ao tocar na mão saudável e na mão alienígena em sincronia, a paciente afirmou sentir o toque na mão saudável, mas nada na mão alienígena (mais uma vez, em 100% de todas as experiências). Este resultado poderia ser reproduzido de forma fiável.

O paciente não conseguiu detectar o toque sincronizado na mão extraterrestre, mesmo se aumentássemos a força do toque. Tocar nas mãos com um pequeno pau ou um pincel macio revelou o mesmo resultado. Além disso, ela ainda não sentiu qualquer toque sincronizado se mudássemos o local de toque na mão (por exemplo, dedos diferentes, palma da mão). Contudo, ao aplicar o toque sincronizado nos braços, ela foi capaz de detectar esta estimulação. Além disso, permitir à paciente ver a estimulação (visão não-informativa) não revelou qualquer falha na detecção do toque sincronizado (ver Quadro 2 para resultados detalhados).

Tabela 2. Resultados de testes de comportamento ao aplicar o toque leve com o dedo indicador do experimentador.

Discussão

AHS é um distúrbio de movimento muito raro caracterizado por movimentos involuntários e não intencionais, geralmente da mão esquerda. Aqui, apresentamos um paciente com AHS de mão direita coexistindo com extinção táctil do lado direito.

Estudos transversais descrevem casos individuais de AHS subsequentes a diferentes lesões anatómicas nos pacientes. Contudo, a AHS é geralmente descrita como consequência do hemisfério direito, resultando numa mão estrangeira canhota. Apenas alguns casos relatam AHS de mão direita. Por exemplo, Della Sala et al. (1991) descrevem uma mão extraterrestre direita num paciente com uma lesão vascular frontal bilateral e lesão do corpo caloso. McNabb et al. (1988) relatam um doente que teve um enfarte subsequente de AHS à direita do córtex frontal e parietal superior esquerdo e medial e do corpo caloso. Mais recentemente, McBride et al. (2013) descrevem um comportamento alienígena da mão direita num paciente com síndrome corticobasal. O nosso próprio estudo recente relata um membro extraterrestre destro após acidente vascular cerebral isquémico agudo (arteriosclerose da carótida interna esquerda; Schaefer et al., 2013). Romano et al. (2014) descrevem um doente com hemorragia intracerebral direita subsequente a uma hemorragia intracerebral na região fronto-parietal esquerda. Os autores argumentam que a AHS de direita não pode ser explicada pela lateralização hemisférica atípica, porque o seu paciente expressou toda a lateralidade direita.

Em contraste com o nosso paciente anterior, não fomos capazes de provocar ilusões de propriedade, tais como a RHI clássica ou a ressonância magnética. Assim, não pudemos detectar quaisquer interacções do membro extraterrestre com possíveis ilusões tácteis. Embora muitos participantes saudáveis também não tenham experimentado as IRC, a falta de ilusão no nosso paciente pode ser explicada pelo resultado da nossa terceira experiência. Assim, descobrimos que a nossa paciente só detectou o toque na sua mão extraterrestre direita se esta fosse apresentada separada do toque na outra mão (toque assíncrono). A entrega do tacto de forma síncrona tanto à mão extraterrestre como à mão saudável resultou no não reconhecimento do tacto à mão extraterrestre. A entrega do tacto à mão sã revelou a detecção correcta desta simulação, independentemente de termos tocado a mão extraterrestre de forma síncrona ou assíncrona. Estas deficiências tácteis foram descritas como extinção táctil (por exemplo, Gainotti et al., 1975; Schwartz et al., 1977). Os pacientes mostram comportamento de extinção quando reportam a um estímulo isoladamente mas são incapazes de responder ao mesmo estímulo apresentado simultaneamente com outro estímulo do outro lado. Os fenómenos de extinção são conhecidos não só pela modalidade táctil. Por exemplo, a extinção visual (pseudo-hemianofobia) tem sido descrita como a incapacidade de perceber dois estímulos simultâneos em cada campo visual. A extinção auditiva é definida como a incapacidade de ouvir estímulos simultâneos do lado esquerdo e direito. Foi feita a hipótese de que a extinção está relacionada com negligência e pode estar associada a um nível mais elevado de processamento de entrada (Brozzoli et al., 2006). Semelhante ao AHS, os fenómenos de extinção táctil estão mais frequentemente associados com lesões do hemisfério direito do que com lesões do hemisfério esquerdo.

O paciente no estudo actual é um dos poucos casos de AHS que coexistem com distinção táctil. Lin et al. (2007) descrevem a AHS e a extinção táctil à esquerda num paciente com tipos mistos frontais e calosais. O seu paciente foi caracterizado por um AVC isquémico do corpo caloso esquerdo e direito. Tanto quanto sabemos, até agora não há relatos de pacientes com degeneração corticobasal e de extinção sensorial tanto AHS como táctil.

Interessantemente, o nosso paciente só mostrou extinção táctil ao fechar os olhos. A visão não-informativa resultou no correcto reconhecimento do tacto. Para a percepção do nosso próprio corpo, os sentidos visual e táctil são particularmente importantes. A informação de ambas as modalidades tem de ser integrada para produzir uma representação interna coerente. Estudos recentes sugerem ligações transversais entre visão e somatosensação numa fase inicial do processamento sensorial (por exemplo, Driver and Spence, 1998). Além disso, estudos recentes demonstraram comportamentais que a visualização da parte do corpo estimulada pode aumentar a capacidade de detecção táctil e de discriminação no local estimulado. Kennett et al. (2001) mediram limiares de discriminação táctil de dois pontos no antebraço enquanto manipulavam a visibilidade do braço. Reportaram um desempenho táctil melhorado quando os participantes podiam ver o braço, mas nenhuma melhoria quando um objecto neutro era mostrado no local do braço. Este melhoramento visual-táctil parece durar vários segundos até minutos (Taylor-Clarke et al., 2002, 2004; Ro et al., 2004). Outro estudo relata que a visualização do braço poderia acelerar as reacções a um estímulo táctil invisível no braço (Tipper et al., 1998, 2001). Assim, as interacções intermodais podem melhorar as capacidades tácteis do paciente actual, que foi capaz de detectar o toque simultâneo em ambas as mãos ao abrir os olhos (sem ver directamente o estímulo). Assim, pode-se especular que o nosso paciente pode beneficiar de formações multissensoriais (por exemplo, Serino et al., 2007; para pacientes com AVC).

No entanto, embora a extinção alienígena da mão e do tacto no nosso paciente tenha afectado o mesmo lado, sentimo-nos incapazes de nos desembaraçarmos se estes sintomas estiverem relacionados. Devido às lesões múltiplas causadas pela degeneração corticobasal (aqui, por exemplo, lesões em áreas pré ou pós-central), a extinção táctil pode ser independente da AHS neste paciente. São necessários estudos futuros para testar outros pacientes com AHS para fenómenos de extinção táctil, a fim de compreender possíveis relações entre AHS e a extinção. Além disso, embora não tenhamos encontrado quaisquer interacções com o membro alienígena para este paciente (em contraste com o nosso estudo anterior), acreditamos que os estudos futuros devem tentar empregar abordagens da neurociência cognitiva, a fim de ajudar a compreender esta perturbação peculiar do movimento, cujos fundamentos neurais ainda não estão claros, e para a qual ainda não temos tratamentos estabelecidos.

Contribuições dos Autores

Desenhou a experiência: EM e IG. Escreveu o manuscrito: EM e CD. Imagiologia: AI. Material fornecido: H-JH.

Conflict of Interest Statement

Os autores declaram que a pesquisa foi realizada na ausência de quaisquer relações comerciais ou financeiras que pudessem ser interpretadas como um potencial conflito de interesses.