Heading

RESULTA E DISCUSSÃO

Medimos a massa corporal, tamanho do nariz, e volume dos testículos em 18 machos livres e encontrámos correlações significativas entre os três parâmetros. Um modelo estatístico mais adequado que previa o tamanho do nariz do macaco probóscide incluía tanto a massa corporal como o volume do testículo e mostrava correlações positivas. A alteração na versão corrigida do critério de informação Akaike para um pequeno valor de tamanho da amostra do modelo seguinte foi >2.0 (ver tabela S1 para detalhes). Estes resultados sugerem que o aumento do nariz é um preditor fiável de caracteres masculinos tipicamente associados a dominância social ou contagens elevadas de espermatozóides. Os quadros recentes de uma troca entre investimentos em características pré e pós-populatórias em primatas (10, 27) não se aplicam bem aos macacos probóscitos, ou seja, correlação positiva entre características pré (tamanho do nariz) e pós-populatórias (volume dos testículos), ou a certas outras espécies, tais como o acoplamento da coloração facial com o tamanho dos testículos em mandrilas (28). A razão para esta discrepância pode ser que os fenómenos de trade-off são teoricamente baseados em comparações interespécies, onde os traços masculinos pré e pós-populatórios entre as espécies estreitamente relacionadas são analisados com uma consideração dos sistemas sociais e de acasalamento (por exemplo, grau de monopolização feminina). No entanto, os estudos sobre macacos de probóscide e mandrilas estão centrados em análises dentro de uma única espécie. Pouco se sabe sobre a variação intra-específica do tamanho dos testículos nos primatas, embora as nossas descobertas sugiram que a competição de esperma ocorre dentro da espécie, tal como teoricamente previsto. Os testículos maiores produzem mais esperma do que os pequenos testículos, podendo assim proporcionar uma vantagem selectiva associada a múltiplas inseminações e competição de esperma (29). Nos macacos de probóscide, os grupos de harém (e todos os grupos de machos em alguns casos) reúnem-se regularmente entre si nos seus locais de dormir, e a dispersão das fêmeas entre os grupos de harém é um padrão típico (30, 31) , indicando potencialmente a possibilidade da alta competição macho-masculino para as fêmeas. Assim, os altos níveis de competição sexual poderiam promover a evolução tanto dos traços masculinos pré como pós-populatórios.

Para compreender a potencial influência da selecção feminina no tamanho do nariz masculino, tentámos correlacionar o número de fêmeas adultas por grupo de harém selvagem com o grau de alargamento nasal (relações N/F; ver Materiais e Métodos para detalhes) no núcleo masculino. Verificámos que o número de fêmeas (n = 8, média = 5,0, SD = 2,9, intervalo = 2 a 10) estava positivamente correlacionado com a razão N/F (r = 0,91, P = 0,001; Fig. 2C). Além disso, notamos que o tamanho do nariz do maior macho de um grupo só de machos composto por 27 a 30 machos (32) era consideravelmente menor do que o dos machos de harém (ou seja, 0,21 versus 0,44 ± SD: 0,05), sugerindo que o nariz masculino funciona como um distintivo de status para os machos do núcleo nos grupos de harém. Estes resultados implicam que os narizes masculinos maiores desempenham um papel tanto na atracção feminina como na competição masculino-masculino, na publicidade do estatuto de detentor de grupo em populações selvagens, semelhante à coloração facial em mandrills (33), na cor dos lábios masculinos em macacos de nariz arrebitado (11), e na cor do peito em geladas (34).

Next, investigámos outros sinais masculinos tais como características audiovisuais analisando fotografias faciais e gravando vocalizações em sete machos em cativeiro (ver Materiais e Métodos para detalhes). Com base na análise facial dos machos em cativeiro, identificámos dois grupos de aumento nasal (ver fig. S1 para imagens faciais): adultos completos e adultos jovens . Além disso, a relação N/F em cada um dos seis machos foi significativa e positivamente correlacionada com a massa corporal (rs = 0,886, P = 0,033; Fig. 2D). Portanto, a relação N/F é um indicador fiável do tamanho do corpo masculino. Esta descoberta é consistente com as análises dos machos selvagens. Obtivemos 104 chamadas (brays) analisadas de sete machos (intervalo, 5 a 40 chamadas; mediana, 11,5 chamadas; ver tabela S2 para detalhes). Uma comparação do modelo misto linear generalizado (GLMM) revelou que os parâmetros de dispersão do formante (ver Materiais e Métodos para detalhes) foram melhor explicados pelo modelo que incluía a massa corporal do que pelo modelo nulo . Os parâmetros de dispersão de formantes são preditores precisos do comprimento do tracto vocal e podem estar fortemente correlacionados com a massa corporal em muitos mamíferos. Analisámos então os rácios F3/F1 (o rácio do primeiro formante para o terceiro formante; ver Materiais e Métodos para detalhes), que são, em teoria, independentes do comprimento do tracto vocal mas podem ser influenciados pela forma do tracto vocal. O comprimento do tracto vocal e as relações F3/F1 são, em teoria, independentes umas das outras. Este estudo, contudo, indicou que os rácios F3/F1 estavam provavelmente correlacionados com os rácios N/F (Fig. 2F). Quando comparámos o GLMM que incluía a razão N/F com o modelo nulo, verificámos que o primeiro apresentava um melhor ajuste do que o segundo . Portanto, os rácios F3/F1 podem codificar a informação do aumento nasal.

Ao nosso conhecimento, esta é a primeira evidência de correlações significativas entre massa corporal, características faciais, volumes de testículos, e vocalizações em linhagens primatas. O tamanho relativo de um nariz aumentado funcionaria como um sinal publicitário para rivais masculinos específicos e um sinal visual informativo para o reconhecimento de qualidades masculinas, tais como força física (massa corporal) e capacidade reprodutiva (tamanho dos testículos), por parte das fêmeas. Os níveis de androgénio (testosterona) determinariam principalmente as características que reflectem o estatuto social e a qualidade masculina e acentuariam as variações entre os machos individuais. Portanto, a relação N/F é um sinal robusto e fiável para uma rápida avaliação do estatuto e qualidade dos machos. Dado que o tamanho do nariz do macho do núcleo em grupos de harém é provavelmente maior do que o dos machos em grupos de todos os machos, o alargamento do nariz serviria como um distintivo de estatuto que poderia dissuadir directamente outros machos rivais de atacarem ou ganharem acesso a grupos de harém. As interacções entre grupos de harém e entre grupos de harém e todos os machos são relativamente pacíficas, sem qualquer evidência de luta directa em geral (7, 32). O tamanho do nariz masculino seria muito mais evidente para as fêmeas do que outros traços masculinos para atracção de parceiros e pode conferir uma vantagem selectiva nas competições entre machos para acesso às fêmeas, embora fossem necessários mais dados demográficos longitudinais para clarificar o sucesso do acasalamento de machos com diferentes tamanhos de nariz em termos dos possíveis efeitos no seu estatuto social (por exemplo, posição dominante).

Tacos acústicos (formantes) podem contribuir para a selecção de fêmeas acasaladas. Uma novidade das nossas descobertas é a dualidade dos formandos como tacos de publicidade sexual. Os parâmetros de dispersão dos formantes são indicativos da massa corporal e são, em teoria, mediados pelo comprimento do tracto vocal. Em contraste, os rácios F3/F1 representam o tamanho do nariz. Como a cavidade nasal actua como um filtro anti-ressonância, o tamanho do nariz sobrepõe-se à massa corporal como taco para outras características masculinas e pode ser seleccionado em paralelo pelas fêmeas. As vocalizações transmitiriam sinais sexuais de forma mais eficaz do que os sinais visuais numa floresta tropical densa com pouca visibilidade (5). Nestes habitats, as obstruções limitam o reconhecimento visual específico, enquanto que as vocalizações são transmitidas a longa distância (ou seja, cerca de 100 a 200 m, dependendo das condições da floresta com base na nossa experiência de campo) para assegurar comunicações eficazes entre os membros do grupo raramente se movem >50 m longe do núcleo masculino dos grupos de harém (35). Portanto, as vocalizações masculinas podem ser uma representação mais verdadeira da qualidade masculina do que os sinais visuais, e a primeira poderia ajudar mais eficazmente a assegurar a sobrevivência dos descendentes do que a segunda. Este fenómeno tem sido demonstrado noutros animais (12), embora as estruturas formadoras sejam subprodutos de narizes alargados. Como resultado, as ampliações nasais, que inicialmente podem ter evoluído como um distintivo visual de estatuto sexual, são multimodalmente sujeitas à selecção de fêmeas.

Collectivamente, todas as provas aqui apresentadas apoiam a forte selecção sexual sobre o aumento do tamanho do nariz em relação aos sistemas sociais únicos dos macacos probóscitos. Embora formem grupos de harém, não há surpreendentemente qualquer evidência de fortes interacções antagónicas machos-masculino com os substitutos dos machos ou infanticídio em macacos de probóscide dentro do seu habitat natural (32), o que, em contraste, é comummente observado em primatas formando sociedades sexualmente altamente competitivas, particularmente grupos de harém, como nos casos de macacos uivadores e langurs (36). O seu sistema social “pacífico” pode plausivelmente ser explicado pela organização flexível de grupos na sociedade de macacos de probóscide, a vários níveis, nas suas árvores adormecidas. Porque os locais de dormida dos grupos de harém estão muitas vezes localizados perto de 50 m, com ocorrências ocasionais de partilha da mesma árvore (35), mostrando o seu distintivo de estatuto social pode diminuir as interacções antagónicas físicas machos-masculinos, evitando assim ferir-se seriamente uns aos outros. Além disso, as fêmeas adultas aparentemente transferem-se frequentemente de um harém para outro, por vezes com um recém-nascido (30, 31), e assim, os machos do núcleo em grupos de harém podem não ser capazes de manter relações estáveis com as fêmeas durante um longo período. Consequentemente, estas elevadas taxas de migração feminina inibiriam o risco de infanticídio. Sem qualquer batalha directa pela guarda feminina, narizes maiores como adornos masculinos actuariam ecologicamente como sinais fortemente audiovisuais expostos à escolha feminina.

Este estudo pode lançar luz sobre a hipótese de coevolução audiovisual de traços masculinos exagerados em linhagens de primatas e fornecer mais evidências para o percurso evolutivo de narizes aumentados em macacos de probóscide. Contudo, devemos reconhecer a actual limitação da investigação. As nossas observações promissoras sugerem fortemente a selecção sexual, embora todas se baseassem em correlações indirectas e, portanto, devem ser consideradas como potencialmente tendenciosas. Sem experimentação directa, é difícil concluir do nosso estudo se a característica sexual secundária dos machos (narizes alargados) é apenas um distintivo de estatuto, apenas um sinal sexualmente atraente, ou alguma combinação das duas possibilidades. Estudos mais detalhados são definitivamente necessários para avaliar a cognição das reacções masculinas ou preferências femininas por narizes aumentados e para determinar como o nariz masculino aumentado contribui ecologicamente para o sucesso do acasalamento no sistema social único dos macacos probóscis.