O personagem jogador pode começar as linhas de procura de expansão de várias maneiras. Os guardas da cidade podem ser ouvidos a discutir o regresso da Dawnguard, ou o personagem jogador pode ser abordado directamente por um membro Orcish Dawnguard chamado Durak e convidado a juntar-se à ordem para combater a crescente ameaça de vampiros dentro do Skyrim. Independentemente de como é iniciada, a personagem do jogador viaja para Fort Dawnguard, acessível através do Dayspring Canyon, localizado perto de Riften. Eles encontram-se com o comandante da Dawnguard, Isran, que reitera a força e ameaça renovadas dos vampiros, citando a sua destruição do quartel-general dos Vigilantes de Stendarr no Pale, o Salão dos Vigilantes, e a morte do Guardião Carcette, como motivo para reformar a Dawnguard e erradicar os vampiros. O personagem jogador recebe uma besta e é convidado a viajar para uma ruína que os vampiros são conhecidos por estarem a investigar na Cripta Pálida conhecida como Dimhollow. À chegada, depois de lidar com os vampiros já a investigar a ruína, incluindo o seu líder Lokil, o jogador descobre um vampiro de nome Serana (expressado por Laura Bailey) encurralado dentro de uma estátua. Ela está na posse de um Pergaminho do Ancião, e informa a jogadora de que a sua família vive numa habitação ao largo da costa de Skyrim, perto da Solidão, chamada Castelo Volkihar. Ela pede à personagem do jogador que a acompanhe em segurança de volta à sua casa. Quando regressa a casa, o seu pai, o vampiro Lord Harkon, líder dos poderosos vampiros do Clã Volkihar, oferece ao jogador a oportunidade de se tornar um senhor vampiro, por aparente gratidão pela segurança da sua filha e de se juntar ao clã, ou a oportunidade de deixar o Castelo Volkihar em segurança e regressar à Dawnguard. Esta escolha começa o enredo principal de Dawnguard.
Volkihar pathEdit
Se o jogador aceitar a oferta de Lord Harkon, o senhor vampiro morde a personagem do jogador. O jogador acorda numa sala, em frente de um santuário ao Príncipe da Dédica do Domínio, Molag Bal. Harkon explica que Molag Bal é considerado o “pai da bondade”. Há milhares de anos atrás, Harkon era um rei e um mortal. Ele prometeu a sua alma a Molag Bal, e sacrificou “mil inocentes” em seu nome. A Daedra concedeu a Harkon e à sua família a imortalidade, afligindo-os com o vampirismo. Harkon mostra ao personagem jogador como utilizar a sua nova forma e poderes de senhor vampiro. O jogador é então encarregado de recuperar o Cálice de Pedra de Sangue, um poderoso artefacto destinado a ajudar a causa de Harkon, a enchê-lo com água do Redwater Den, e depois a adicionar o sangue de um poderoso vampiro. Enquanto recupera o Cálice, o personagem do jogador é atacado por dois dos Volkihar, Stalf e Salonia, que conspiram para derrubar Harkon sob ordens de Vingalmo e Orthjolf, os principais conselheiros de Harkon. Após matá-los, o jogador adiciona o seu sangue ao cálice e regressa ao Castelo Volkihar.
Após receber o cálice, Harkon espalha falsos rumores à volta de Skyrim sobre a alegada descoberta de um Pergaminho do Ancião, para tentar atrair um Sacerdote Traça para a terra. Os Sacerdotes Traça são uma ordem antiga, capaz de olhar para os Pergaminhos do Ancião e decifrar profecias a partir deles. O jogador viaja para o Esconderijo de Forebear a sul da Ponte do Dragão, e captura um Sacerdote Traça chamado Dexion Evicus, que tinha sido fascinado por um vampiro Orcish chamado Malkus antes de ser morto pela Dawnguard, liderada pelo seu comandante Vanik. O jogador transforma o Sacerdote num tordo, e ao ler o Pergaminho, Evicus revela ao Volkihar que eles precisam de localizar uma arma chamada Arco de Auriel, bem como mais dois Pergaminhos de Anciãos. Um dos Pergaminhos encontra-se dentro da ruína de Dwemer de Blackreach, e é recuperado como parte da linha de busca principal original, ao mesmo tempo que faz a busca da Daedric ao companheiro de Molag Bal, Hermaeus Mora. A outra foi levada pela mãe alienada de Serana, Valerica, quando ela fugiu do castelo. A personagem do jogador e Serana viajou para um avião de Oblivion conhecido como Soul Cairn. Eles localizam Valerica e recuperam o Pergaminho do Ancião final. Antes de regressarem a Tamriel, Valerica avisa-os para pararem Harkon, pois ele pretende matar Serana para cumprir a profecia. O jogador também ganha o respeito do dragão Durnehviir, que tinha agido como guardião de Valerica no Soul Cairn antes de ser derrotado em combate pelo jogador, e fornece ao jogador o grito para o convocar fora do Soul Cairn durante algum tempo.
O personagem jogador aprende com os Pergaminhos do Ancião que o Arco de Auriel está localizado em Darkfall Cave. O jogador encontra-se com Gelebor, um dos últimos Elfos da Neve remanescentes, e um Cavaleiro-Paladino do Chantry de Auri-El. Ele instrui o jogador a recuperar o Arco de Auriel, completando uma série de tarefas e derrotando o Arco-Curador Vyrthur, irmão de Gelebor, que foi corrompido pelo Falmer. A personagem do jogador e Serana confrontam Vyrthur no Santuário Interior do Chantry e descobrem que ele é simultaneamente um vampiro e o criador da profecia, e deseja bloquear o sol para perturbar a influência de Auri-El em Tamriel, em retaliação ao deus que lhe permite ser afligido pelo vampirismo.
Após recuperar o Arco, a personagem do jogador e Serana confrontam Lord Harkon no Castelo Volkihar. Combatem Harkon e matam-no, acabando com a ameaça a Tamriel e a Serana, e os membros da corte de Harkon reconhecem o personagem jogador como o seu novo mestre e governante do castelo.
Dawnguard pathEdit
Se o personagem do jogador recusar a oferta de Harkon e regressar à Dawnguard, o enredo é quase idêntico, embora visto da perspectiva da Dawnguard, sendo o jogador designado por Isran para recrutar os seus antigos companheiros de equipa Sorine Jurard e Gunmar para restaurar os números da Dawnguard. Uma vez que a Dawnguard seja capaz de repor os seus números e reformar, incluindo adicionar Florentius Baenius ao grupo, Serana dá-se a conhecer à Dawnguard, transmitindo informações sobre o plano de Harkon, e prometendo assistência à Dawnguard, embora Isran ainda tenha as suas suspeitas sobre as verdadeiras intenções de Serana. Depois de matar Malkus e libertar Dexion do fascínio sob o qual foi colocado, ele regressa a Forte Dawnguard para ler o Pergaminho do Ancião de Serana a Isran, antes de se cansar e Isran dar-lhe tempo para descansar e recuperar no forte enquanto Serana e o jogador caçam os outros dois Pergaminhos do Ancião. Para entrar na Alma Cairn, o jogador deve ser ensanguentado como um vampiro por Serana ou ser parcialmente apanhado pela alma para ganhar acesso. Para além destes detalhes, as linhas de busca seguem um caminho semelhante ao Volkihar, mas divergem durante a última missão da história, quando o jogador lidera o ataque final da Dawnguard a Harkon e à sua corte para os massacrar e impedir o cumprimento da profecia. O jogador e Serana conseguem matar Harkon num confronto climático, eliminando efectivamente a grande ameaça vampírica no Skyrim. Isran agradece a Serana pelo seu apoio, mostrando um novo respeito por ela, e oferece ao jogador uma oportunidade de continuar a ajudar a Dawnguard a eliminar os vampiros que ainda representam um problema no Skyrim.