Heading

Introdução

Melanismo na traça apimentada Biston betularia levou às primeiras medições de selecção natural num locus mendeliano na natureza. Os rápidos aumentos melânicos do século XIX, seguidos de declínios mais recentes, ocorreram a par da mudança dos padrões de industrialização na Grã-Bretanha e noutros locais . A morfologia melânica ‘carbonaria’ é herdada através de um alelo dominante, C, num único local. O alelo c recessivo especifica a forma não melânica ‘typica’ a preto e branco, enquanto os alelos melânicos intermediários ‘insularia’, herdados no mesmo locus, são dominantes para typica e recessivos para carbonaria. As formas de insularia também aumentaram, de forma algo variável, durante a industrialização. Recentemente, este locus foi mapeado e clonado; o padrão de variação genética na região genómica que abriga o locus C sugere uma rápida varredura selectiva em torno de uma única origem mutacional do melanismo .

As melanias foram durante muito tempo consideradas vantajosas face à predação das aves contra locais de repouso da casca de árvore escurecidos pela poluição da fuligem , uma forma de camuflagem . Experiências clássicas em meados do século XX provaram que as aves atacavam as traças. Além disso, as traças em repouso que não conseguiam igualar o seu passado eram mais vulneráveis à predação de pássaros em experiências de gaiolas . Estudos de captura de marcas de mariposas vivas, bem como muitas experiências de predação de aves utilizando mariposas mortas presas a troncos de árvores, apoiaram a hipótese de que as aves eram os agentes de selecção no melanismo .

No entanto, estes procedimentos têm desvantagens , e as críticas eram cada vez mais veiculadas . Em experiências, as traças eram frequentemente colocadas em troncos de árvores, que se argumentava serem locais de repouso anormais; as carcaças com alfinetes pareciam particularmente antinaturais. As traças eram frequentemente libertadas a grandes densidades infladas, predação potencialmente crescente. Insectos criados de fontes geograficamente distantes eram frequentemente utilizados para suplementar indivíduos selvagens, e podem não ter tido um comportamento tão natural em experiências de recaptura como as traças selvagens. Nos anos 90, tornou-se evidente um considerável cepticismo. Outros factores para além da predação de aves (por exemplo, migração, diferenças fisiológicas entre genótipos) foram argumentados para desempenhar um papel substancial na evolução do melanismo em Biston . As advertências sobre as experiências de predação discutidas no livro do Majerus , críticas de outros biólogos, bem como os pontos focados com particular força numa revisão do livro do Majerus , foram logo explorados por não cientistas para promover uma agenda anti-evolução e para denegrir a explicação da predação . As experiências originais de captura de marcas de Kettlewell foram mais tarde argumentadas como sendo fraudulentas (bastante infundadas: ver ). Judith Hooper, autora desta alegação, também sugeriu que os morcegos, em vez dos pássaros, poderiam ser os agentes de selecção . Logo, tanto o público em geral como mesmo os biólogos evolucionários começaram a duvidar da história da predação das aves (material electrónico suplementar, S1 ).

Majerus decidiu portanto fazer novas observações de campo fundamentais, e também concebeu e realizou uma nova experiência de predação maciça, a maior experiência de predação alguma vez realizada (4864 mariposas libertadas) para responder às suas próprias e a outras críticas de trabalhos anteriores . Além disso, para abordar o possível efeito da predação de morcegos, Majerus libertou mariposas vivas em experiências nocturnas em múltiplos locais: não encontrou diferenças significativas na predação de 419 mariposas melânicas e típicas comidas por três espécies de morcegos pipistrelle .

Estes resultados foram todos apresentados por Majerus num discurso de abertura no Congresso da ESEB, Uppsala, em Agosto de 2007. Infelizmente, Majerus morreu após uma curta doença em 2009, antes de publicar as observações do local de repouso e os resultados da predação. Contudo, a informação da palestra de Uppsala, que constitui a base para a análise actual, foi disponibilizada gratuitamente pelo Majerus na Internet logo a seguir, como um conjunto de slides projectados. Formamos a colaboração actual a fim de analisar estes resultados e divulgá-los em papel pela primeira vez, bem como para esclarecer a importância destes resultados-chave para a nossa compreensão da selecção natural na natureza.

Material e métodos

Trabalho experimental e observacional aqui apresentado foi realizado por Michael Majerus num jardim rural de 1 ha, em Springfield, perto de Coton, Cambridgeshire, Reino Unido. Os métodos completos foram publicados num capítulo pouco conhecido; extractos relevantes são aqui fornecidos (material electrónico suplementar, S2). Os ficheiros originais da sua apresentação em 2007, que contêm os resultados analisados aqui, são fornecidos em http://dx.doi.org/10.5061/dryad.962262h9. Nos casos em que não foram fornecidos dados numéricos nestes ficheiros, exprimimos os resultados em termos semelhantes aos utilizados pelo Majerus nos documentos de 2007.

(a) Sítios de repouso naturais

Enquanto subia árvores no sítio experimental a fim de montar mangas para a experiência de predação (ver abaixo), o Majerus examinou sistematicamente troncos, ramos e galhos de um conjunto limitado de árvores e registou as posições de repouso naturais de todas as traças selvagens que encontrou. As 135 observações aqui obtidas acrescentam consideravelmente aos dados menos extensos do local de repouso anteriormente publicados .

(b) Experiência de predação

Os objectivos da nova experiência de Majerus eram estimar a sobrevivência relativa das traças melânicas e não melânicas locais a densidades baixas e naturalistas. As mariposas (carbonaria melânica e tipica não melânica; não foram utilizadas morfas insulares) foram assim libertadas em substratos que o próprio Majerus tinha demonstrado serem normais para a espécie. Os morfos foram libertados em frequências próximas das estimadas a partir das capturas do ano anterior em Madingley, perto de Cambridge. (Estas frequências de Madingley foram interpoladas por nós a partir de um gráfico fornecido por Majerus na sua apresentação de 2007; ver quadro 2, coluna 2).

Um total de 4864 mariposas apimentadas foram libertadas durante as épocas de emergência natural ao longo de 6 anos. Cada noite foi libertada uma traça em cada uma das 12 “mangas” de rede em torno de um ramo seleccionado aleatoriamente entre os 103 (reduzidos a 97 até 2007) ramos utilizados no estudo. As mangas e quaisquer traças que nelas repousassem foram removidas antes do amanhecer, e as posições das traças que permaneciam sem serem perturbadas na casca foram anotadas. A densidade de libertação foi em média inferior a 10 mariposas ha-1 noite-1. As traças ausentes das posições de repouso 4 h após o nascer do sol foram presumivelmente comidas por predadores, uma vez que raramente voam para longe durante o dia, a menos que sejam muito perturbadas. Das que desapareceram, aproximadamente 26 por cento foram vistas a ser comidas pelas aves através de observações binoculares . Para mais detalhes, ver material electrónico suplementar, S2 e o estudo de Majerus .

(c) Análise estatística da experiência de predação

Dados da experiência de predação (quadro 2, colunas 4-6) foram fornecidos como uma tabela de contingência de três vias. Os números de carbonária e tipica libertados anualmente foram fixados pelo desenho experimental. Estas tabelas de contingência não padronizadas são prontamente tratadas por modelos log-lineares. Foram estimados valores máximos de probabilidade de parâmetros de taxas de predação não selectivas e selectivas, dados os pressupostos de homogeneidade ou heterogeneidade de efeitos entre anos, e foram realizados testes de probabilidade-razão para testar modelos de diferente complexidade hierárquica . Embora a análise simples da tabela de contingência seja provavelmente mais familiar, a predação não selectiva foi heterogénea entre anos, e foi necessária uma análise mais complexa que tenha em conta a heterogeneidade (ver material electrónico suplementar, S3).

Resultados

(a) Locais de repouso naturais

Majerus já tinha mostrado que algumas traças descansavam normalmente em troncos de árvores durante o dia . As suas recentes observações extensivas sobre locais de repouso obtidas enquanto subia às árvores no seu jardim para montar a experiência de predação parecem ter-se perdido, mas resumiu o trabalho na sua apresentação Uppsala 2007 (http://dx.doi.org/10.5061/dryad.962262h9). Uma versão anotada deste resumo é apresentada aqui. Majerus relatou as seguintes características principais (tabela 1):

>br>

– A maioria (52%) das traças repousa sobre ramos laterais.

>br>>>>>>/td>

– Das traças sobre ramos laterais, a maioria (89%) repousa sobre a metade inferior do ramo.

>>>/td>

– Uma proporção significativa de traças (35%) repousa sobre os troncos das árvores.

>>>/td>

– Das que repousam sobre os troncos, a maioria (87%) repousa sobre o norte, em vez da metade sul.

>>>>/td>>>>> colspan=”5″>

– Uma minoria de traças (13%) repousa sob ou entre os galhos.

>>>/td>

– Não houve diferenças significativas nos locais de repouso de machos e fêmeas (χ2 ≈ -2Δln L = 0,33, 2 d.f.).

>>>/td>

– Não houve diferenças significativas nos locais de repouso utilizados pelas formas tipica (não melânica), carbonaria (melânica completa) ou insularia (melânica intermédia) (dados numéricos não disponíveis).

Os resultados sobre a orientação da posição de repouso sugerem que se evite a exposição ao sol, verificando ao mesmo tempo que uma fracção razoavelmente elevada de traças descansa nos troncos das árvores, bem como na copa das árvores.

Nota que estas observações eram de traças selvagens que não faziam parte da experiência de predação.

(b) Experiência de predação

Na nova experiência de predação de Majerus num local não poluído, desapareceram significativamente mais melancias libertadas do que não melancias, ou foram vistas a ser comidas por nove espécies de aves (figura 1 e quadro 2). Esta menor aptidão dos melânicos é esperada se o declínio observado no melanismo (tabela 2) for explicado pela predação visual.

A análise estatística completa (material electrónico suplementar, S3) demonstra:

>br>>>>>/td>>>>>>d colspan=”5″>

– forte evidência de heterogeneidade na fracção não selectiva comida de ambas as morfas ao longo dos anos (p < 0.001), mas

>>>/td>>

– nenhuma variação significativa na fracção consumida selectivamente ao longo dos anos, e

>>>>/td>

– forte evidência de selecção global contra a forma melânica (p = 0.003), tendo em conta a heterogeneidade ano-a-ano na fracção não selectiva consumida.

>>>td>

– O coeficiente selectivo de máxima verosimilhança contra os melânicos é s = 0,091 por dia (com intervalos de confiança de 95% de 0,028-0,157). Isto dá estimativas de sobrevivência relativa diária para os melânicos de 91% (84-97%) da das formas típicas. Estas estimativas e intervalos de confiança representam uma heterogeneidade de ano para ano na sobrevivência global (primeiro resultado, acima).

Discussão

A duração de vida das traças selvagens é de vários dias, pelo que a redução de aproximadamente 9% na sobrevivência diária dos melânicos é suficiente em magnitude e direcção para explicar o seu declínio local a longo prazo; a taxa de declínio sugere uma pressão de selecção contra os melânicos de s ≈ 0,1-0,2 por geração (quadro 2; ). Majerus pôde ver eventos de predação da sua janela, envolvendo nove espécies de aves insectívoras locais (quadro 2). Os melânicos desapareceram claramente mais depressa do que os não melânicos nesta experiência, e Majerus pôde confirmar pela observação directa que cerca de um quarto dos desaparecimentos se devia à predação de aves .

Factores que não a predação foram frequentemente argumentados para desempenhar um papel substancial na ascensão e subsequente queda pós-industrial do melanismo em Biston . No entanto, com esta nova evidência acrescentada aos dados existentes, é praticamente impossível escapar à conclusão anteriormente aceite de que a predação visual pelas aves é a principal causa das rápidas mudanças na frequência das mariposas melânicas. Estes novos dados respondem às críticas de trabalhos anteriores e validam a metodologia utilizada em muitas experiências de predação anteriores que utilizavam troncos de árvores como locais de repouso . Os novos dados, juntamente com o peso dos dados anteriormente existentes, mostram convincentemente que “o melanismo industrial na mariposa apimentada é ainda um dos exemplos mais claros e de mais fácil compreensão da evolução darwiniana em acção” .

Footnotes