Fronteras | Un caso de síndrome de la mano alienígena derecha que coexiste con la extinción táctil del lado derecho | Neurociencia humana

Introducción

El SAH es un extraño y muy raro trastorno neurológico del movimiento descrito por primera vez por Goldstein (1908). Los pacientes con AHS experimentan una de sus extremidades como ajena, que actúa de forma autónoma y realiza movimientos dirigidos a un objetivo que no están guiados por la intención del paciente. Por ejemplo, los pacientes agarran objetos o se tocan la cara sin voluntad. Los pacientes pueden incluso actuar de forma agresiva contra sí mismos. El paciente es consciente de las discrepancias entre las intenciones y las acciones de la mano. A menudo intenta evitar que la mano se mueva agarrando firmemente con la otra mano. Los pacientes con SSA describen la experiencia de su miembro ajeno como si otra persona moviera la mano ajena (Goldstein, 1908). El paciente reportado por Goldstein (1908) se quejó de que debía haber un «espíritu maligno» en la mano. En consecuencia, los pacientes de AHS suelen llamar al miembro extraño en tercera persona. No obstante, los pacientes son conscientes de que el miembro sigue siendo parte de su cuerpo y no niegan la propiedad de su miembro ajeno cuando se les pregunta (en contraste con los casos de asomatognosia; Goldstein, 1908; Biran y Chatterjee, 2004; Fitzgerald et al, 2007).

Se ha informado de la existencia de SHA tras lesiones en varias regiones cerebrales, por ejemplo el área motora suplementaria (AMS), el cíngulo anterior, el cuerpo calloso, el córtex prefrontal anterior, el córtex parietal posterior y el tálamo (Goldberg et al, 1981; Martí-Fàbregas et al., 2000; Marey-López et al., 2002; Scepkowski y Cronin-Golomb, 2003; Biran y Chatterjee, 2004; Assal et al., 2007; Fitzgerald et al., 2007; Brainin et al., 2008). Según las lesiones anatómicas y las características clínicas, se han descrito diferentes subtipos de EAH (Bogen, 1993; Bundick y Spinella, 2000; Biran y Chatterjee, 2004). Sin embargo, sigue faltando una clara correlación anatómico-clínica de las diferentes características clínicas.

Por lo tanto, los mecanismos neurales de esta disociación entre voluntad y acción siguen sin estar claros. Sólo unos pocos estudios intentaron informar sobre los correlatos neurales de estos movimientos no deseados (Assal et al., 2007; Schaefer et al., 2010). Curiosamente, estudios recientes han intentado desentrañar los mecanismos de este peculiar trastorno del movimiento haciendo uso de experimentos que manipulan los procesos de integración multisensorial. Por ejemplo, se ha demostrado en sujetos sanos que el yo corporal puede ser fácilmente perturbado por simples manipulaciones de la integración multisensorial (visión, tacto, propiocepción), lo que resulta en atribuciones erróneas de propiedad de las extremidades vistas o sentidas (la llamada ilusión de la mano de goma, RHI; Botvinick y Cohen, 1998; Armel y Ramachandran, 2003). En esta ilusión, los participantes observaban una mano de goma de tamaño natural colocada en una mesa frente a ellos mientras su propio brazo quedaba oculto a la vista. A continuación, el experimentador utilizó dos pinceles para tocar repetidamente la mano de goma y la mano real oculta de forma sincronizada. Al cabo de un rato, los participantes sentían el toque en la mano falsa, lo que sugería la personificación de la mano de goma. Esta ilusión de propiedad desaparecía o disminuía cuando se introducía una pequeña asincronía entre las caricias de la mano de goma y la real (Botvinick y Cohen, 1998). En nuestro estudio anterior, pusimos a prueba a un paciente con SAH en una versión particular de esta ilusión, la ilusión somática de la mano de goma (SRI), y encontramos una interacción de las ilusiones corporales inducidas experimentalmente (basadas en la manipulación de la información táctil y propioceptiva) con la mano ajena. Observamos fuertes movimientos de la mano ajena en cuestión de segundos cada vez que se iniciaba esta ilusión corporal. La paciente utilizaba inmediatamente su mano sana para detener los movimientos de la mano ajena, porque se sentía muy incómoda con estos movimientos involuntarios. Dado que podíamos provocar estos movimientos de la mano alienígena de forma fiable cada vez que iniciábamos la ilusión, nos dio la impresión de que podíamos utilizar esta ilusión para «despertar» la mano alienígena (Schaefer et al., 2013).

Otro estudio reciente utilizó manipulaciones similares de los procesos de integración visuotáctil para influir en la sensación de una mano alienígena. Romano et al. (2014) plantearon la hipótesis de que el control motor voluntario podría mejorarse restaurando la congruencia entre las intenciones motoras y la retroalimentación visual. Para poner a prueba su hipótesis emplearon un paradigma de caja de espejos para un paciente con SAE en la mano derecha. La caja de espejos consistía en una caja opaca con un agujero en la pared de cara a la paciente, donde podía introducir su mano, y un espejo que presentaba su pared parasagital. Se pidió a la paciente que colocara los brazos sobre la mesa, manteniendo la mano ajena dentro de la caja del espejo y la otra fuera de la caja, frente al espejo. La paciente realizó ahora movimientos rítmicos de golpeo con ambos dedos índices. Gracias a la caja de espejos, la paciente pudo ver únicamente su mano intacta en movimiento, lo que dio lugar a un reflejo en el espejo que coincidía con la imagen de la mano ajena. Los autores plantearon la hipótesis de que un entrenamiento basado en este efecto espejo aumentaría el control motor sobre la mano afectada. De hecho, los resultados demostraron una mejora de la velocidad motora tras el entrenamiento de la caja de espejos y también una mejora cualitativa del comportamiento motor de la mano ajena. Los autores explicaron estos resultados argumentando que la retroalimentación visual proporcionada por el espejo podría haber aumentado la sensación de congruencia entre la intención y la retroalimentación sensorial (la información visual).

El presente estudio examinó el procesamiento viso-táctil en una señora de 74 años con EAS diestra. A la paciente se le diagnosticó un síndrome de Parkinson atípico por posible degeneración corticobasal. El objetivo de este estudio era comprobar si esta paciente podía demostrar interacciones similares de las ilusiones visuotáctiles con la mano ajena, como se mostró en nuestro artículo anterior (Schaefer et al., 2013). Dado que en nuestro estudio anterior encontramos un fuerte efecto de la RHI sobre los movimientos del alienígena, planteamos la hipótesis de que la mano alienígena de nuestro paciente podría interactuar con la ilusión de manera similar. Así, asumimos que una inducción exitosa de una RHI en el paciente provocaría movimientos de la mano alienígena. Probamos dos versiones de la RHI, porque el estudio anterior sólo mostró efectos para la versión somática de la RHI. Además, realizamos un tercer experimento táctil para probar el procesamiento táctil general en este paciente.

Informe del caso

El paciente fue reclutado en el Departamento de Neurología de la Universidad Otto-von-Guericke, Magdeburgo, Alemania. El estudio se adhirió a la Declaración de Helsinki y se obtuvo el consentimiento informado por escrito de la paciente.

La señora de 74 años, diestra, fue diagnosticada de síndrome de Parkinson hace 4 años. Informó de una rigidez progresiva de su mano derecha y de un temblor irregular de inicio posterior. Además, afirmaba que no podía controlar su mano derecha y que sentía que ésta tenía vida propia. A veces tenía dificultades para aflojar el agarre de esta mano. La rigidez y el temblor progresaron a la mano izquierda desde hace 6 meses y a la pierna derecha desde hace 2 meses con el consiguiente trastorno de la marcha. Actualmente, la paciente no era capaz de utilizar su mano derecha para tareas sencillas.

El examen clínico reveló una fuerte reducción del movimiento corporal en el lado derecho (hipocinesia) con rigor y distonía en la mano. Además, se observaron contracciones musculares rápidas e involuntarias del brazo derecho (mioclonía). La paciente mostraba un brazo derecho levantado con un balanceo reducido durante la marcha. Los reflejos estaban atenuados en el brazo derecho. La evaluación neuropsicológica detallada reveló dificultades en la planificación motora (apraxia ideomotora), movimientos en espejo y trastorno de la denominación táctil. La paciente informó de episodios de agarre tónico.

La RMN estructural mostró atrofia global con foco en la corteza frontoparietal y el giro pre y postcentral izquierdo, incluyendo la corteza somatosensorial primaria (SI, áreas de Brodmann 1, 2, 3) y la corteza motora primaria (M1, área de Brodmann 4; véase la figura 1). Los estudios de rastreo (DAT-Scan y FDG-PET) revelaron una pérdida de dopamina presináptica, así como un hipometabolismo asimétrico de la corteza frontal, parietal e insular izquierda, así como del núcleo caudado izquierdo.

FIGURA 1

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Figura 1. Imágenes de RM transaxial de la paciente. Ponderada en T1 (primera fila) y ponderada en T2 (segunda fila), mostrando una clara atrofia de la corteza frontal y parietal superior izquierda (flechas) que afecta predominantemente a la corteza somatosensorial primaria (áreas de Brodmann 1, 2, 3) y a la corteza motora primaria (área de Brodmann 4). Los datos de RM fueron adquiridos con un escáner Magnetom Trio Siemens de 3 T (3D-SPGR, TR = 24 ms, TE = 8 ms).

En base a la presentación clínica y a los datos de imagen diagnosticamos un síndrome de Parkinson atípico por posible degeneración corticobasal y AHS en el lado derecho.

Procedimiento

El paciente participó en tres pruebas. Primero, examinamos el RHI clásico en esta paciente. En segundo lugar, la examinamos con el SRI. En tercer lugar, examinamos la detección táctil general en este paciente.

Para la RHI clásica el participante está sentado en una silla cómoda, con los brazos colocados en una mesa frente a él. Se utiliza una pantalla de pie para ocultar el brazo izquierdo (derecho) de la vista del sujeto. A continuación, el experimentador coloca un modelo de goma de tamaño natural de una mano izquierda (derecha) en la parte superior de la mesa (en la misma perspectiva que la mano real del paciente). A continuación, el experimentador utiliza dos pequeños pinceles para acariciar tanto la mano de goma como la mano oculta del sujeto en sincronía (o en asincronía para la condición de control). La mayoría de los participantes (alrededor del 80%) pronto desarrollan un sentimiento de propiedad de esta mano de goma (Botvinick y Cohen, 1998). Esto se comprueba mediante un cuestionario que el paciente debía rellenar después de cada condición (mano izquierda/derecha, sincrónica, asincrónica). En este cuestionario se pide al paciente que valore el grado de acuerdo con cinco afirmaciones extraídas de los estudios de Botvinick y Cohen (1998) y Ehrsson et al. (2004). Así, se le pregunta al paciente si durante el experimento sintió como si la mano de goma fuera su propia mano, si sintió el tacto del pincel en el lugar donde vio que tocaba la mano de goma, si su propia mano se sentía artificial, si sintió que su propia mano se movía y si tuvo la sensación de tener más de una mano izquierda (derecha). La primera y la segunda afirmación indican la ocurrencia de la ilusión, las otras afirmaciones eran preguntas de control.

A diferencia de la ilusión anterior el SRI necesita que el paciente tenga los ojos vendados. Un modelo de goma de tamaño natural de una mano se coloca en la mesa entre las manos del participante. Ahora el experimentador mueve el dedo índice izquierdo del paciente para que toque la mano de goma derecha en el nudillo del dedo índice. Simultáneamente, el experimentador también toca el nudillo del dedo índice de la mano derecha del paciente de forma sincronizada. En la condición de control, el experimentador toca las manos de forma asíncrona. Si el toque se realiza de forma sincrónica, los participantes sienten una fuerte ilusión de estar tocando su propia mano (en lugar de la mano de goma; Ehrsson et al., 2005). La aparición de la ilusión se comprueba de nuevo mediante un cuestionario según el estudio de Ehrsson et al. (2005). Se pregunta al participante si tiene la sensación de estar tocando su mano derecha con el dedo índice izquierdo (y viceversa, respectivamente), si siente más de una mano izquierda (derecha), si tiene la sensación de que su propia mano se siente más grande de lo normal, si tiene la sensación de que la propia mano se mueve y si tiene la impresión de no sentir más la propia mano. La primera afirmación indica la ocurrencia de la ilusión, las otras afirmaciones eran preguntas de control. En ambos experimentos, el paciente debía indicar sus respuestas en una escala de siete puntos que iba desde «completamente en desacuerdo» (-3) hasta «completamente de acuerdo» (+3). Para más detalles metodológicos de ambos experimentos, véase Schaefer et al. (2013).

Por último, aplicamos una tarea de detección táctil (por ejemplo, Gainotti et al., 1975; Schwartz et al., 1977). Aquí el paciente recibía toques con el dedo del experimentador en las manos y el brazo de los sujetos. El examen incluía 20 ensayos de toques ligeros asíncronos (un solo toque) o simultáneos en la palma de las manos, en un orden aleatorio. Los toques sincrónicos representaban toques aplicados a aproximadamente las mismas partes de ambos lados del cuerpo. Se pedía a la paciente con los ojos vendados que respondiera si sentía el tacto en ambas manos o sólo en una mano (o brazos, respectivamente). Otras condiciones (siempre 20 ensayos) incluían toques más fuertes en las manos y diferentes localizaciones del toque (pulgar, dedo índice, parte superior del brazo; el toque sincrónico siempre implicaba la parte análoga del otro lado del cuerpo). Además, las condiciones incluían toques ligeros en la palma de las manos con los ojos abiertos y toques ligeros en la palma de la mano con un palo y un pincel, respectivamente. Al dejar los ojos abiertos, se dispuso que el paciente siguiera sin poder ver la estimulación real (mediante el uso de una cartulina; visión no informativa). Así, la paciente podía ver su cuerpo y la mayoría de las partes del brazo y la mano, pero no la estimulación real. Los ensayos se aplicaron en un orden aleatorio.

Resultados

Tanto para la RHI clásica como para la SRI la paciente no sintió ninguna de las ilusiones que se conocen para la mayoría de los sujetos sanos. Todas las preguntas de los cuestionarios fueron completamente refutadas para todas las ejecuciones y ambos experimentos (-3 en la escala de siete puntos que va de «completamente en desacuerdo» (-3) a «completamente de acuerdo» (+3)). Por lo tanto, el paciente respondió no sentir ninguna ilusión en absoluto (independientemente de las manos; véase la Tabla 1).

TABLA 1

Tabla 1. Resultados de la ilusión de la mano de goma (RHI) y de la ilusión somática de la mano de goma (SRI).

En la tercera prueba, encontramos que cuando se aplicaba el tacto tanto a la mano izquierda sana como a la mano derecha ajena de forma asincrónica, la paciente nos decía sentir este tacto claramente en la mano ajena así como en la mano sana (en el 100% de todos los ensayos). Además, la paciente afirmó que sentía este toque en ambas manos de la misma manera y con la misma fuerza. Por el contrario, al tocar la mano sana y la mano ajena en sincronía, la paciente afirmó sentir el tacto en la mano sana, pero nada en absoluto en la mano ajena (de nuevo, en el 100% de todos los ensayos). Este resultado pudo replicarse de forma fiable.

El paciente no detectó el tacto sincrónico en la mano ajena aunque aumentáramos la fuerza del tacto. Tocar las manos con un pequeño palo o un pincel suave reveló el mismo resultado. Además, seguía sin sentir ningún tacto sincrónico si cambiábamos el lugar de los toques en la mano (por ejemplo, otros dedos, la palma de la mano). Sin embargo, al aplicar el tacto sincrónico en la parte superior de los brazos, pudo detectar esta estimulación. Además, al permitir que el paciente viera la estimulación (visión no informativa) no se observaron fallos en la detección del tacto sincrónico (véase la Tabla 2 para los resultados detallados).

TABLA 2

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Tabla 2. Resultados de las pruebas conductuales al aplicar un toque ligero con el dedo índice del experimentador.

Discusión

El SAH es un trastorno del movimiento muy poco frecuente que se caracteriza por movimientos involuntarios y no intencionados generalmente de la mano izquierda. Aquí, presentamos un paciente con AHS de la mano derecha que coexiste con la extinción táctil del lado derecho.

Varios estudios describen casos únicos de AHS posteriores a diferentes lesiones anatómicas en los pacientes. Sin embargo, el AHS suele describirse como una consecuencia del hemisferio derecho, que da lugar a una mano ajena zurda. Sólo unos pocos casos informan de la existencia de un AHS diestro. Por ejemplo, Della Sala et al. (1991) describen una mano extraña derecha en un paciente con una lesión vascular frontal bilateral y daño del cuerpo calloso. McNabb et al. (1988) informan sobre un paciente que presentaba un AHS derecho tras un infarto de la corteza frontal y parietal superior y medial izquierda y del cuerpo calloso. Más recientemente, McBride et al. (2013) describen un comportamiento de mano extraña de la mano derecha en un paciente con síndrome corticobasal. Nuestro propio estudio reciente informa de un miembro extraño de la mano derecha después de un accidente cerebrovascular isquémico agudo (arteriosclerosis de la arteria carótida interna izquierda; Schaefer et al., 2013). Romano et al. (2014) describen un paciente con AHS derecho tras una hemorragia intracerebral en la región fronto-parietal izquierda. Los autores argumentan que el AHS derecho no puede explicarse por una lateralización hemisférica atípica, ya que su paciente expresaba una diestra completa.

En contraste con nuestro paciente anterior, no pudimos elicitar ilusiones de propiedad como el RHI clásico o el SRI. Por lo tanto, no pudimos detectar ninguna interacción del miembro extraño con posibles ilusiones táctiles. Aunque muchos participantes sanos tampoco experimentan las RHI, la falta de ilusión en nuestro paciente puede explicarse por el resultado de nuestro tercer experimento. Así, descubrimos que nuestra paciente detectaba el toque a su mano derecha alienígena sólo si se presentaba separado del toque a la otra mano (toque asíncrono). El toque sincrónico de la mano ajena y de la mano sana no reconocía el toque de la mano ajena. Al tocar la mano sana se detectó correctamente esta simulación, independientemente de si se tocaba la mano del alienígena de forma sincrónica o asincrónica. Estas deficiencias táctiles se han descrito como extinción táctil (por ejemplo, Gainotti et al., 1975; Schwartz et al., 1977). Los pacientes muestran un comportamiento de extinción cuando responden a un estímulo de forma aislada, pero son incapaces de responder al mismo estímulo presentado simultáneamente con otro estímulo en el otro lado. Los fenómenos de extinción se conocen no sólo para la modalidad táctil. Por ejemplo, la extinción visual (pseudohemiofobia) se ha descrito como la incapacidad de percibir dos estímulos simultáneos en cada campo visual. La extinción auditiva se define como la incapacidad de oír estímulos simultáneos en los lados izquierdo y derecho. Se ha planteado la hipótesis de que la extinción está relacionada con la negligencia y puede estar asociada a un nivel superior de procesamiento de la entrada (Brozzoli et al., 2006). Al igual que en el SHA, los fenómenos de extinción táctil se asocian más comúnmente con lesiones del hemisferio derecho que del izquierdo.

El paciente del presente estudio es uno de los pocos casos de SHA que coexisten con distinción táctil. Lin et al. (2007) describen el AHS y la extinción táctil de la mano izquierda en un paciente con tipo mixto frontal y calloso. Su paciente se caracterizaba por un accidente cerebrovascular isquémico del cuerpo calloso izquierdo y derecho. Que sepamos, hasta ahora no hay informes sobre pacientes con degeneración corticobasal y tanto AHS como extinción sensorial táctil.

Interesantemente, nuestro paciente mostró extinción táctil sólo al cerrar los ojos. La visión no informativa dio lugar a un reconocimiento correcto del tacto. Para la percepción de nuestro propio cuerpo los sentidos visuales y táctiles son particularmente importantes. La información de ambas modalidades debe integrarse para producir una representación interna coherente. Estudios recientes sugieren la existencia de vínculos intermodales entre la visión y la somatosensación en una fase temprana del procesamiento sensorial (por ejemplo, Driver y Spence, 1998). Además, estudios recientes han demostrado conductualmente que ver la parte del cuerpo estimulada puede mejorar la capacidad de detección y discriminación táctil en el lugar estimulado. Kennett et al. (2001) midieron los umbrales de discriminación táctil de dos puntos en el antebrazo mientras manipulaban la visibilidad del brazo. Informaron de una mejora del rendimiento táctil cuando los participantes podían ver el brazo, pero ninguna mejora cuando se mostraba un objeto neutro en el lugar del brazo. Esta mejora visual-táctil parece durar desde varios segundos hasta minutos (Taylor-Clarke et al., 2002, 2004; Ro et al., 2004). Otro estudio informa de que ver el brazo podría acelerar las reacciones a un estímulo táctil invisible en el brazo (Tipper et al., 1998, 2001). Por lo tanto, las interacciones intermodales pueden mejorar las capacidades táctiles en el presente paciente, que fue capaz de detectar el tacto simultáneo en ambas manos al abrir los ojos (sin ver la estimulación directamente). Por lo tanto, se puede especular que nuestro paciente puede beneficiarse de los entrenamientos multisensoriales (por ejemplo, Serino et al., 2007; para pacientes con accidentes cerebrovasculares).

Sin embargo, aunque la mano ajena y la extinción táctil en nuestro paciente afectaban al mismo lado, nos sentimos incapaces de desentrañar si estos síntomas están relacionados. Debido a las múltiples lesiones causadas por la degeneración corticobasal (en este caso, por ejemplo, lesiones en áreas pre o postcentrales), la extinción táctil puede ser independiente del AHS en este paciente. Es necesario realizar estudios futuros en los que se analicen los fenómenos de extinción táctil en otros pacientes de la EAH para comprender las posibles relaciones entre la EAH y la extinción. Además, aunque no encontramos ninguna interacción con la extremidad ajena para este paciente (en contraste con nuestro estudio anterior), creemos que los estudios futuros deberían intentar emplear más enfoques de la neurociencia cognitiva para ayudar a entender este peculiar trastorno del movimiento, cuyas bases neurales aún no están claras, y para el que todavía no tenemos tratamientos establecidos.

Contribuciones de los autores

Diseñaron el experimento: MS y IG. Escribió el manuscrito: MS y CD. Realización de las imágenes: IA. Suministro de material: H-JH.

Declaración de conflicto de intereses

Los autores declaran que la investigación se llevó a cabo en ausencia de cualquier relación comercial o financiera que pudiera interpretarse como un potencial conflicto de intereses.

Armel, K. C., y Ramachandran, V. S. (2003). Proyección de sensaciones a objetos externos. Evidence from skin conductance response. Proc. Biol. Sci. 270, 1499-1506. doi: 10.1098/rspb.2003.2364