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RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Medimos la masa corporal, el tamaño de la nariz y el volumen de los testículos en 18 machos en libertad y encontramos correlaciones significativas entre los tres parámetros. Un modelo estadístico de mejor ajuste para predecir el tamaño de la nariz del mono probóscide incluyó tanto la masa corporal como el volumen de los testículos y mostró correlaciones positivas. El cambio en la versión corregida del criterio de información de Akaike para el valor del tamaño de la muestra pequeña del siguiente modelo fue >2,0 (véase la tabla S1 para más detalles). Estos resultados sugieren que el agrandamiento de la nariz es un predictor fiable de los caracteres masculinos típicamente asociados a la dominación social o a un elevado número de espermatozoides. Los marcos recientes de una compensación entre las inversiones en rasgos pre y postcopulatorios en los primates (10, 27) no se aplican bien a los monos proboscis, es decir, la correlación positiva entre los rasgos pre (tamaño de la nariz) y postcopulatorios (volumen de los testículos), o a algunas otras especies, como el acoplamiento de la coloración facial con el tamaño de los testículos en los mandriles (28). La razón de esta discrepancia puede ser que los fenómenos de trade-off se basan teóricamente en comparaciones interespecíficas, en las que los rasgos masculinos pre y postcopulatorios entre las especies estrechamente relacionadas se analizan teniendo en cuenta los sistemas sociales y de apareamiento (por ejemplo, el grado de monopolización de las hembras). Sin embargo, los estudios sobre los monos probóscide y los mandriles se centran en análisis dentro de una sola especie. Se sabe poco sobre la variación intraespecífica del tamaño de los testículos en los primates, aunque nuestros hallazgos sugieren que la competencia espermática se produce dentro de la especie, tal como se predice teóricamente. Los testículos más grandes producen más esperma que los pequeños y, por tanto, pueden proporcionar una ventaja selectiva asociada a las inseminaciones múltiples y a la competencia espermática (29). En los monos probóscide, los grupos del harén (y los grupos de todos los machos en algunos casos) se reúnen entre sí de forma regular en sus lugares de pernocta, y la dispersión de las hembras entre los grupos del harén es un patrón típico (30, 31) , indicando potencialmente la posibilidad de la alta competencia macho-macho por las hembras. Así, los altos niveles de competencia sexual podrían promover la evolución de rasgos masculinos tanto pre como postcopulatorios.

Para entender la posible influencia de la selección de las hembras en el tamaño de la nariz de los machos, intentamos correlacionar el número de hembras adultas por grupo de harén salvaje con el grado de agrandamiento nasal (ratios N/F; ver Materiales y Métodos para más detalles) en los machos del núcleo. Encontramos que el número de hembras (n = 8, media = 5,0, SD = 2,9, rango = 2 a 10) estaba positivamente correlacionado con la relación N/F (r = 0,91, P = 0,001; Fig. 2C). Además, observamos que el tamaño de la nariz del macho más grande en un grupo de 27 a 30 machos (32) era considerablemente más pequeño que el de los machos del harén (es decir, 0,21 frente a 0,44 ± SD: 0,05), lo que sugiere que la nariz del macho funciona como una insignia de estatus para los machos principales en los grupos del harén. Estos resultados implican que las narices masculinas más grandes desempeñan un papel tanto en la atracción de las hembras como en la competencia entre machos, anunciando el estatus de mantenimiento del grupo en las poblaciones silvestres, de forma similar a la coloración facial en los mandriles (33), el color de los labios masculinos en los monos de nariz respingona (11) y el color del pecho en las geladas (34).

A continuación, investigamos otras señales masculinas como las características audiovisuales mediante el análisis de fotografías faciales y la grabación de vocalizaciones en siete machos en cautividad (ver Materiales y Métodos para más detalles). Sobre la base de los análisis faciales de los machos cautivos, identificamos dos grupos de agrandamiento nasal (véase la fig. S1 para las imágenes faciales): adultos completos y adultos jóvenes . Además, la relación N/F en cada uno de los seis machos estaba significativa y positivamente correlacionada con la masa corporal (rs = 0,886, P = 0,033; Fig. 2D). Por lo tanto, la relación N/F es un indicador fiable del tamaño corporal de los machos. Este hallazgo es consistente con los análisis de los machos salvajes. Obtuvimos 104 llamadas fuertes analizables (rebuznos) de siete machos (rango, 5 a 40 llamadas; mediana, 11,5 llamadas; ver tabla S2 para más detalles). Una comparación del modelo lineal mixto generalizado (GLMM) reveló que los parámetros de dispersión de formantes (véase Materiales y Métodos para más detalles) se explicaban mejor por el modelo que incluía la masa corporal que el modelo nulo . Los parámetros de dispersión de formantes son predictores precisos de la longitud del tracto vocal y pueden estar fuertemente correlacionados con la masa corporal en muchos mamíferos. A continuación, analizamos las relaciones F3/F1 (la relación entre el primer formante y el tercer formante; para más detalles, véase Materiales y Métodos), que son, en teoría, independientes de la longitud del tracto vocal, pero pueden estar influidas por la forma del tracto vocal. Las longitudes del tracto vocal y las relaciones F3/F1 son, en teoría, independientes entre sí. Sin embargo, este estudio indicó que las relaciones F3/F1 estaban probablemente correlacionadas con las relaciones N/F (Fig. 2F). Cuando comparamos el MLG que incluía la relación N/F con el modelo nulo, encontramos que el primero mostraba un mejor ajuste que el segundo. Por lo tanto, las proporciones F3/F1 pueden codificar información sobre el agrandamiento nasal.

Hasta donde sabemos, esta es la primera evidencia de correlaciones significativas entre la masa corporal, las características faciales, los volúmenes de los testículos y las vocalizaciones en linajes de primates. El tamaño relativo de una nariz agrandada actuaría como una señal publicitaria para los rivales masculinos coetáneos y una señal visual informativa para el reconocimiento de las cualidades masculinas, como la fuerza física (masa corporal) y la capacidad reproductiva (tamaño de los testículos), por parte de las hembras. Los niveles de andrógenos (testosterona) determinarían principalmente los rasgos que reflejan el estatus social y la calidad de los machos y acentúan las variaciones entre machos individuales. Por lo tanto, la relación N/F es una señal robusta y fiable para evaluar rápidamente el estatus y la calidad de los machos. Dado que el tamaño de la nariz del macho principal en los grupos de harén es probablemente mayor que el de los machos en los grupos de todos los machos, el agrandamiento de la nariz serviría como una insignia de estatus que puede disuadir directamente a otros machos rivales de atacar o acceder a los grupos de harén. Las interacciones entre grupos de harén y entre grupos de harén y de todos los machos son relativamente pacíficas, sin ninguna evidencia de lucha directa en general (7, 32). El tamaño de la nariz de los machos sería mucho más evidente para las hembras que otros rasgos masculinos para la atracción de la pareja y podría conferir una ventaja selectiva en las contiendas entre machos por el acceso a las hembras, aunque serían necesarios más datos demográficos longitudinales de campo para aclarar el éxito de apareamiento de los machos con diferente tamaño de nariz en términos de los posibles efectos sobre su estatus social (por ejemplo, el rango de dominación).

Las señales acústicas (formantes) pueden contribuir a la selección de pareja de las hembras. Una novedad de nuestros hallazgos es la dualidad de los formantes como señales de publicidad sexual. Los parámetros de dispersión de formantes son indicativos de la masa corporal y, en teoría, están mediados por la longitud del tracto vocal. En cambio, las relaciones F3/F1 representan el tamaño de la nariz. Dado que la cavidad nasal actúa como un filtro antirresonante, el tamaño de la nariz anula la masa corporal como indicio de otros rasgos masculinos y podría ser seleccionado en paralelo por las hembras. Las vocalizaciones transmitirían las señales sexuales con mayor eficacia que las señales visuales en una selva densa con poca visibilidad (5). En estos hábitats, las obstrucciones limitan el reconocimiento visual de los congéneres, mientras que las vocalizaciones se transmiten a gran distancia (es decir, entre 100 y 200 m dependiendo de las condiciones del bosque, según nuestra experiencia de campo) para asegurar una comunicación efectiva entre los miembros del grupo que raramente se alejan >50 m del macho principal de los grupos del harén (35). Por lo tanto, las vocalizaciones de los machos pueden ser una representación más fiel de la calidad del macho que las señales visuales, y las primeras podrían ayudar más eficazmente a asegurar la supervivencia de las crías que las segundas. Este fenómeno se ha demostrado en otros animales (12), aunque las estructuras de los formantes son subproductos de las narices agrandadas. Como resultado, los agrandamientos nasales, que pueden haber evolucionado inicialmente como un rasgo sexual de estatus visual, están sometidos multimodalmente a la selección femenina.

En conjunto, todas las pruebas aquí expuestas apoyan la fuerte selección sexual sobre el agrandamiento del tamaño de la nariz en relación con los sistemas sociales únicos de los monos probóscide. Aunque forman grupos de harén, sorprendentemente no hay evidencia de fuertes interacciones antagónicas entre machos con reemplazos de machos centrales o infanticidio en los monos proboscis dentro de su hábitat natural (32), lo cual, en contraste, es comúnmente observado en primates que forman sociedades sexualmente altamente competitivas, particularmente grupos de harén, como en los casos de los monos aulladores y los langures (36). Su sistema social «pacífico» puede explicarse plausiblemente por la organización grupal flexible en la sociedad multinivel de los monos probóscide en sus árboles para dormir. Dado que los lugares donde duermen los grupos del harén suelen estar situados en un radio de 50 m, con ocasiones en las que comparten el mismo árbol (35), mostrar su insignia de estatus social puede disminuir las interacciones físicas antagónicas entre machos, evitando así herirse gravemente. Además, parece que las hembras adultas se trasladan a menudo de un harén a otro, a veces con un recién nacido (30, 31), y por tanto, los machos principales de los grupos de harenes pueden no ser capaces de mantener relaciones estables con las hembras durante un largo periodo. En consecuencia, estas altas tasas de migración de hembras inhibirían el riesgo de infanticidio. Sin ninguna batalla directa por la vigilancia de las hembras, las narices más grandes como adornos de los machos actuarían ecológicamente como señales fuertemente expuestas audiovisualmente a la elección de las hembras.

Este estudio puede arrojar luz sobre la hipótesis de la coevolución audiovisual de los rasgos masculinos exagerados en los linajes de primates y proporcionar más pruebas de la vía evolutiva de las narices agrandadas en los monos proboscis. Sin embargo, debemos reconocer la actual limitación de la investigación. Nuestras prometedoras observaciones sugieren fuertemente la selección sexual, aunque todas se basaron en correlaciones indirectas y, por tanto, deben considerarse potencialmente sesgadas. Sin una experimentación directa, es difícil concluir a partir de nuestro estudio si el rasgo sexual secundario de los machos (narices agrandadas) es únicamente un distintivo de estatus, únicamente una señal sexualmente atractiva, o alguna combinación de las dos posibilidades. Definitivamente se requieren estudios más detallados para evaluar la cognición de las reacciones de los machos o las preferencias de las hembras por las narices agrandadas y para determinar cómo la nariz agrandada de los machos contribuye ecológicamente al éxito del apareamiento en el sistema social único de los monos proboscis.