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Introducción

El melanismo en la polilla de la pimienta Biston betularia condujo a las primeras mediciones de la selección natural en un locus mendeliano en la naturaleza . El rápido aumento de melánicos en el siglo XIX, seguido de una disminución más reciente, tuvo lugar al ritmo de los cambios en los patrones de industrialización en Gran Bretaña y en otros lugares. La forma melánica «carbonaria» se hereda a través de un alelo dominante, C, en un único locus. El alelo recesivo c especifica la forma blanca y negra no melánica «typica», mientras que los alelos melánicos intermedios «insularia», heredados en el mismo locus, son dominantes para la typica y recesivos para la carbonaria. Las formas insularia también aumentaron, de forma algo variable, durante la industrialización . Recientemente, este locus ha sido mapeado y clonado; el patrón de variación genética en la región genómica que alberga el locus C sugiere un rápido barrido selectivo en torno a un único origen mutacional del melanismo .

Durante mucho tiempo se creyó que el melanismo era ventajoso frente a la depredación de las aves contra los lugares de descanso de la corteza oscurecidos por la contaminación del hollín , una forma de camuflaje . Los experimentos clásicos de mediados del siglo XX demostraron que las aves atacaban a las polillas. Además, las polillas en reposo que no se ajustaban a su fondo eran más vulnerables a la depredación de las aves en los experimentos con jaulas. Los estudios de recaptura de polillas vivas, así como muchos experimentos de depredación de aves utilizando polillas muertas clavadas en troncos de árboles, apoyaron la hipótesis de que las aves eran los agentes de selección sobre el melanismo.

Sin embargo, estos procedimientos tienen inconvenientes, y las críticas fueron cada vez más aireadas. En los experimentos, las polillas se colocaban a menudo en los troncos de los árboles, que se argumentaba que eran lugares de descanso anormales; los cadáveres clavados parecían especialmente antinaturales. Las polillas se soltaban a menudo con densidades muy elevadas, lo que podía aumentar la depredación. A menudo se utilizaban insectos criados de fuentes geográficamente distantes para complementar a los individuos silvestres, y puede que no se comportaran de forma tan natural en los experimentos de recaptura como las polillas silvestres. En la década de los noventa, el escepticismo se hizo patente. Se argumentó que otros factores, además de la depredación de las aves (por ejemplo, la migración o las diferencias fisiológicas entre genotipos), desempeñaban un papel importante en la evolución del melanismo en Biston. Las advertencias sobre los experimentos de depredación discutidos en el libro de Majerus , las críticas de otros biólogos, así como los puntos expuestos con especial fuerza en una reseña del libro de Majerus , fueron pronto explotados por los no científicos para promover una agenda anti-evolución y denigrar la explicación de la depredación . Los experimentos originales de Kettlewell de marcaje y recaptura se consideraron más tarde fraudulentos (de forma bastante infundada: véase ). Judith Hooper, autora de esta afirmación, también sugirió que los murciélagos, y no las aves, podrían ser los agentes de la selección . Pronto, tanto el público en general como incluso los biólogos evolutivos empezaron a dudar de la historia de la depredación de las aves (material suplementario electrónico, S1 ).

Majerus decidió, por tanto, realizar nuevas observaciones de campo clave, y también diseñó y llevó a cabo un nuevo experimento de depredación masivo, el mayor experimento de depredación jamás realizado (4864 polillas liberadas) para responder a sus propias críticas y a las de otros trabajos anteriores . Además, para abordar el posible efecto de la depredación por parte de los murciélagos, Majerus liberó polillas vivas en experimentos nocturnos en múltiples lugares: no encontró diferencias significativas en la depredación de 419 polillas melánicas y típicas comidas por tres especies de murciélagos pipistrelles.

Todos estos resultados fueron presentados por Majerus en un discurso de apertura en el Congreso de la ESEB, en Uppsala, en agosto de 2007. Desgraciadamente, Majerus murió tras una corta enfermedad en 2009 antes de publicar las observaciones de los lugares de descanso y los resultados de depredación. Sin embargo, la información de la charla de Uppsala, que constituye la base del análisis actual, fue puesta a disposición gratuita por Majerus en Internet poco después como un conjunto de diapositivas proyectadas. Hemos formado la colaboración actual para analizar estos resultados y difundirlos en forma impresa por primera vez, así como para aclarar la importancia de estos resultados clave para nuestra comprensión de la selección natural en la naturaleza.

Material y métodos

El trabajo experimental y de observación que aquí se presenta fue realizado por Michael Majerus en un jardín rural de 1 ha, en Springfield, cerca de Coton, Cambridgeshire, Reino Unido. Los métodos completos se publicaron en un capítulo poco conocido; aquí se ofrecen extractos relevantes (material suplementario electrónico, S2). Los archivos originales de su presentación en 2007, que contienen los resultados analizados aquí, se proporcionan en http://dx.doi.org/10.5061/dryad.962262h9. En los casos en los que no se suministraron datos numéricos en estos archivos, hemos expresado los resultados en términos similares a los utilizados por Majerus en los documentos de 2007.

(a) Lugares naturales de descanso

Mientras trepaba a los árboles en el sitio experimental con el fin de colocar mangas para el experimento de depredación (véase más adelante), Majerus escudriñó sistemáticamente los troncos, ramas y ramitas de un conjunto limitado de árboles y registró las posiciones naturales de descanso de todas las polillas silvestres que encontró. Las 135 observaciones que obtuvo aquí se suman considerablemente a los datos menos extensos sobre los lugares de descanso publicados anteriormente.

(b) Experimento de depredación

Los propósitos del nuevo experimento de Majerus eran estimar la supervivencia relativa de las polillas melánicas y no melánicas locales a densidades bajas y naturalistas. Para ello, se liberaron polillas (melánicas carbonarias y no melánicas típicas; no se utilizaron morfos insulares) en sustratos que el propio Majerus había demostrado que eran normales para la especie. Los morfos se liberaron en frecuencias cercanas a las estimadas a partir de las capturas del año anterior en Madingley, cerca de Cambridge. (Estas frecuencias de Madingley han sido interpoladas por nosotros a partir de un gráfico proporcionado por Majerus en su presentación de 2007; véase la tabla 2, columna 2).

Un total de 4864 polillas de la pimienta fueron liberadas durante las temporadas de emergencia natural a lo largo de 6 años. Cada noche se liberó una polilla en cada una de las 12 «mangas» de red que rodeaban una rama seleccionada al azar de entre las 103 (reducidas a 97 en 2007) ramas utilizadas en el estudio. Las fundas y las polillas que se posaban en ellas se retiraban antes del amanecer, y se anotaban las posiciones de las polillas que permanecían inalteradas en la corteza. La densidad de liberación fue en promedio inferior a 10 polillas ha-1 noche-1. Las polillas ausentes de las posiciones de descanso 4 h después del amanecer se presumieron comidas por los depredadores, ya que rara vez se alejan durante el día a menos que se les moleste mucho. De las que desaparecieron, aproximadamente el 26% fueron vistas siendo comidas por pájaros mediante observaciones binoculares. Para más detalles, véase el material suplementario electrónico, S2 y el estudio de Majerus.

(c) Análisis estadístico del experimento de depredación

Los datos del experimento de depredación (tabla 2, columnas 4-6) se proporcionaron como una tabla de contingencia de tres vías. Los números de carbonaria y typica liberados anualmente fueron fijados por el diseño experimental. Estas tablas de contingencia no estándar se manejan fácilmente con modelos log-lineales. Se estimaron los valores de máxima verosimilitud de los parámetros de las tasas de depredación selectiva y no selectiva, teniendo en cuenta los supuestos de homogeneidad o heterogeneidad de los efectos entre años, y se realizaron pruebas de relación de verosimilitud para probar modelos de diferente complejidad jerárquica. Mientras que un simple análisis de tabla de contingencia es probablemente más familiar, la depredación no selectiva fue heterogénea entre los años, y se requirió un análisis más complejo que tiene en cuenta la heterogeneidad (véase el material suplementario electrónico, S3).

Resultados

(a) Sitios naturales de descanso

Majerus ya había demostrado que algunas polillas descansaban normalmente en los troncos de los árboles durante el día . Sus recientes y extensas observaciones sobre los lugares de descanso obtenidas mientras subía a los árboles de su jardín para montar el experimento de depredación parecen haberse perdido, pero resumió el trabajo en su presentación de 2007 en Uppsala (http://dx.doi.org/10.5061/dryad.962262h9). Aquí se presenta una versión anotada de este resumen. Majerus informó de las siguientes características principales (tabla 1):

– La mayoría (52%) de las polillas descansan en las ramas laterales.

– De las polillas en las ramas laterales, la mayoría (89%) descansan en la mitad inferior de la rama.

– Una proporción significativa de polillas (35%) descansa en los troncos de los árboles.

– De las que se posan en los troncos, la mayoría (87%) se posan en la mitad norte, más que en la mitad sur.

– Una minoría de polillas (13%) se posa bajo o entre las ramitas.

– No hubo diferencias significativas en los lugares de descanso de machos y hembras (χ2 ≈ -2Δln L = 0,33, 2 d.f.).

– No hubo diferencias significativas en los lugares de descanso utilizados por las formas typica (no melánica), carbonaria (melánica completa) o insularia (melánica intermedia) (datos numéricos no disponibles).

Los resultados sobre la orientación de la posición de descanso sugieren evitar la exposición al sol, a la vez que verifican que una fracción razonablemente alta de polillas descansa en los troncos de los árboles, así como en el dosel.

Nótese que estas observaciones fueron de polillas silvestres que no formaron parte del experimento de depredación.

(b) Experimento de depredación

En el nuevo experimento de depredación de Majerus en un sitio no contaminado, desaparecieron significativamente más melánicos liberados que no melánicos, o se vieron comidos por nueve especies de aves (figura 1 y tabla 2). Esta menor aptitud de los melánicos se espera si el descenso observado en el melanismo (tabla 2) se explica por la depredación visual.

El análisis estadístico completo (material suplementario electrónico, S3) demuestra:

– una fuerte evidencia de heterogeneidad en la fracción no selectiva consumida de ambos morfos a través de los años (p < 0.001), pero

– ninguna variación significativa en la fracción comida selectivamente a través de los años, y

– fuerte evidencia de selección general contra la forma melánica (p = 0.003), teniendo en cuenta la heterogeneidad interanual de la fracción no selectiva consumida.

– El coeficiente selectivo de máxima verosimilitud contra los melánicos es s = 0,091 por día (con intervalos de confianza del 95% estimados por verosimilitud de 0,028-0,157). Esto da unas estimaciones de supervivencia relativa diaria para los melánicos del 91% (84-97%) de la de las formas típicas. Estas estimaciones y los intervalos de confianza tienen en cuenta la heterogeneidad interanual en la supervivencia global (primer resultado, arriba).

Discusión

La vida de las polillas silvestres es de varios días, por lo que la reducción de aproximadamente el 9% en la supervivencia diaria de las melánicas es suficiente en magnitud y dirección para explicar su declive local a largo plazo; la tasa de declive sugiere una presión de selección contra las melánicas de s ≈ 0,1-0,2 por generación (tabla 2; ). Majerus pudo ver los eventos de depredación desde su ventana, en los que participaron nueve especies de aves insectívoras locales (tabla 2). Claramente, los melánicos desaparecieron más rápido que los no melánicos en este experimento, y Majerus pudo confirmar por observación directa que alrededor de una cuarta parte de las desapariciones se debieron a la depredación de las aves.

A menudo se ha argumentado que otros factores, además de la depredación, desempeñaron un papel sustancial en el aumento y posterior caída del melanismo en Biston . Sin embargo, con esta nueva evidencia añadida a los datos existentes, es prácticamente imposible escapar a la conclusión previamente aceptada de que la depredación visual por parte de las aves es la principal causa de los rápidos cambios en la frecuencia de las polillas melánicas de la pimienta . Estos nuevos datos responden a las críticas de trabajos anteriores y validan la metodología empleada en muchos experimentos de depredación anteriores que utilizaban troncos de árboles como lugares de descanso . Los nuevos datos, junto con el peso de los datos existentes anteriormente muestran de forma convincente que el melanismo industrial en la polilla del pimiento sigue siendo uno de los ejemplos más claros y fáciles de entender de la evolución darwiniana en acción .