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RISULTATI E DISCUSSIONE

Abbiamo misurato la massa corporea, le dimensioni del naso e il volume dei testicoli in 18 maschi in libertà e abbiamo trovato correlazioni significative tra i tre parametri. Un modello statistico più adatto a predire le dimensioni del naso delle scimmie proboscide includeva sia la massa corporea che il volume dei testicoli e ha mostrato correlazioni positive. Il cambiamento nella versione corretta del criterio di informazione di Akaike per il valore di piccole dimensioni del campione del modello successivo era >2.0 (vedi tabella S1 per i dettagli). Questi risultati suggeriscono che l’allargamento del naso è un predittore affidabile di caratteri maschili tipicamente associati alla dominanza sociale o all’alto numero di spermatozoi. Quadri recenti di un trade-off tra investimenti in tratti pre e postcopulatori nei primati (10, 27) non si applicano bene alle scimmie proboscide, cioè la correlazione positiva tra tratti pre (dimensioni del naso) e postcopulatori (volume dei testicoli), o ad alcune altre specie, come l’accoppiamento della colorazione del viso con le dimensioni dei testicoli nei mandrilli (28). La ragione di questa discrepanza può essere che i fenomeni di trade-off sono teoricamente basati su confronti interspecie, dove i tratti maschili pre e postcopulatori tra le specie strettamente correlate sono analizzati con una considerazione dei sistemi sociali e di accoppiamento (per esempio, il grado di monopolizzazione femminile). Tuttavia, gli studi sulle scimmie proboscide e sui mandrilli si concentrano su analisi all’interno di una singola specie. Poco si sa sulla variazione intraspecifica delle dimensioni dei testicoli nei primati, anche se i nostri risultati suggeriscono che la competizione spermatica si verifica all’interno della specie come teoricamente previsto. I testicoli più grandi producono più sperma di quelli piccoli e quindi possono fornire un vantaggio selettivo associato alle inseminazioni multiple e alla competizione spermatica (29). Nelle scimmie proboscide, i gruppi di harem (e i gruppi di soli uomini in alcuni casi) si riuniscono regolarmente nei loro siti di riposo, e la dispersione femminile tra i gruppi di harem è un modello tipico (30, 31), indicando potenzialmente la possibilità dell’alta competizione maschio-maschio per le femmine. Quindi, gli alti livelli di competizione sessuale potrebbero promuovere l’evoluzione dei tratti maschili pre e postcopulatori.

Per capire la potenziale influenza della selezione femminile sulle dimensioni del naso maschile, abbiamo cercato di correlare il numero di femmine adulte per gruppo harem selvatico con il grado di ingrandimento nasale (rapporti N/F; vedi Materiali e Metodi per i dettagli) nei maschi del nucleo. Abbiamo trovato che il numero di femmine (n = 8, media = 5.0, SD = 2.9, range = 2 a 10) era positivamente correlato con il rapporto N/F (r = 0.91, P = 0.001; Fig. 2C). Inoltre, abbiamo notato che la dimensione del naso del più grande maschio in un gruppo tutto maschile composto da 27 a 30 maschi (32) era notevolmente più piccolo di quello dei maschi harem (cioè, 0,21 contro 0,44 ± SD: 0,05), suggerendo che il naso maschile funziona come un distintivo di status per i maschi nucleo nei gruppi harem. Questi risultati implicano che i nasi maschili più grandi giocano un ruolo sia nell’attrazione femminile che nella competizione tra maschi, pubblicizzando lo status di detentore del gruppo nelle popolazioni selvatiche, in modo simile alla colorazione del viso nei mandrilli (33), al colore delle labbra maschili nelle scimmie dal naso schiacciato (11), e al colore del petto nei gelada (34).

In seguito, abbiamo studiato altri segnali maschili come le caratteristiche audiovisive analizzando le fotografie facciali e registrando le vocalizzazioni in sette maschi in cattività (vedi Materiali e metodi per dettagli). Sulla base delle analisi facciali dei maschi in cattività, abbiamo identificato due gruppi di ingrandimento nasale (vedi fig. S1 per le immagini facciali): adulti completi e giovani adulti . Inoltre, il rapporto N/F in ciascuno dei sei maschi era significativamente e positivamente correlato con la massa corporea (rs = 0,886, P = 0,033; Fig. 2D). Pertanto, il rapporto N/F è un indicatore affidabile delle dimensioni del corpo maschile. Questo risultato è coerente con le analisi dei maschi selvatici. Abbiamo ottenuto 104 chiamate analizzabili forte (brays) da sette maschi (gamma, 5 a 40 chiamate; mediana, 11,5 chiamate; vedi tabella S2 per i dettagli). Un confronto del modello misto lineare generalizzato (GLMM) ha rivelato che i parametri di dispersione delle formanti (vedi Materiali e metodi per i dettagli) erano meglio spiegati dal modello che includeva la massa corporea rispetto al modello nullo. I parametri di dispersione delle formanti sono precisi predittori della lunghezza del tratto vocale e possono essere fortemente correlati alla massa corporea in molti mammiferi. Abbiamo poi analizzato i rapporti F3/F1 (il rapporto tra la prima formante e la terza formante; vedi Materiali e Metodi per i dettagli), che sono, in teoria, indipendenti dalla lunghezza del tratto vocale ma possono essere influenzati dalla forma del tratto vocale. Le lunghezze del tratto vocale e i rapporti F3/F1 sono, in teoria, indipendenti l’uno dall’altro. Questo studio, tuttavia, ha indicato che i rapporti F3/F1 erano probabilmente correlati con i rapporti N/F (Fig. 2F). Quando abbiamo confrontato il GLMM che includeva il rapporto N/F con il modello nullo, abbiamo trovato che il primo ha mostrato un migliore adattamento rispetto al secondo. Pertanto, i rapporti F3/F1 possono codificare informazioni sull’allargamento nasale.

A nostra conoscenza, questa è la prima prova di correlazioni significative tra la massa corporea, le caratteristiche facciali, i volumi dei testicoli e le vocalizzazioni nei lignaggi dei primati. La dimensione relativa di un naso ingrandito fungerebbe da segnale pubblicitario per i rivali maschi conspecifici e da segnale visivo informativo per il riconoscimento delle qualità maschili, come la forza fisica (massa corporea) e la capacità riproduttiva (dimensioni dei testicoli), da parte delle femmine. I livelli di androgeni (testosterone) determinerebbero principalmente i tratti che riflettono lo status e la qualità sociale maschile e accentuano le variazioni tra i singoli maschi. Pertanto, il rapporto N/F è un segnale robusto e affidabile per una rapida valutazione dello status e della qualità maschile. Dato che la dimensione del naso del maschio principale nei gruppi di harem è probabilmente più grande di quella dei maschi nei gruppi di soli uomini, l’allargamento del naso servirebbe come un distintivo di status che può scoraggiare direttamente altri maschi rivali dall’attaccare o ottenere l’accesso ai gruppi di harem. Le interazioni tra gruppi di harem e tra gruppi di harem e di soli maschi sono relativamente pacifiche senza alcuna prova di combattimenti diretti in generale (7, 32). Le dimensioni del naso maschile sarebbero molto più evidenti per le femmine rispetto ad altre caratteristiche maschili per l’attrazione del partner e potrebbero conferire un vantaggio selettivo nelle gare tra maschi per l’accesso alle femmine, anche se ulteriori dati demografici longitudinali sul campo sarebbero necessari per chiarire il successo di accoppiamento dei maschi con diverse dimensioni del naso in termini di possibili effetti sul loro status sociale (ad esempio, il rango di dominanza).

I segnali acustici (formanti) possono contribuire alla selezione del compagno femminile. Una novità dei nostri risultati è la dualità delle formanti come spunti di pubblicità sessuale. I parametri di dispersione delle formanti sono indicativi della massa corporea e sono, in teoria, mediati dalla lunghezza del tratto vocale. Al contrario, i rapporti F3/F1 rappresentano le dimensioni del naso. Poiché la cavità nasale agisce come un filtro antirisonanza, la dimensione del naso scavalca la massa corporea come spunto per altri tratti maschili e potrebbe essere selezionata in parallelo dalle femmine. Le vocalizzazioni trasmetterebbero i segnali sessuali più efficacemente degli indizi visivi in una fitta foresta pluviale con scarsa visibilità (5). In questi habitat, le ostruzioni limitano il riconoscimento visivo dei conspecifici, mentre le vocalizzazioni sono trasmesse su un lungo raggio (cioè circa 100-200 m a seconda delle condizioni della foresta, in base alla nostra esperienza sul campo) per garantire comunicazioni efficaci tra i membri del gruppo che raramente si spostano >50 m dal maschio principale dei gruppi harem (35). Pertanto, le vocalizzazioni maschili possono essere una rappresentazione più vera della qualità maschile rispetto alle indicazioni visive, e le prime potrebbero aiutare più efficacemente a garantire la sopravvivenza della prole rispetto alle seconde. Questo fenomeno è stato dimostrato in altri animali (12), anche se le strutture formanti sono sottoprodotti di nasi allargati. Di conseguenza, gli allargamenti nasali, che possono inizialmente essersi evoluti come un distintivo visivo di status sessuale, sono multimodalmente sottoposti a selezione femminile.

Collettivamente, tutte le prove qui supportano la forte selezione sessuale sull’allargamento delle dimensioni del naso in relazione ai sistemi sociali unici delle scimmie proboscide. Anche se formano gruppi di harem, non c’è sorprendentemente alcuna prova di forti interazioni antagoniste maschio-maschio con sostituzioni core-maschio o infanticidio nelle scimmie proboscide nel loro habitat naturale (32), che, al contrario, è comunemente osservato nei primati che formano società sessualmente altamente competitive, in particolare gruppi di harem, come nei casi di scimmie urlatrici e langur (36). Il loro sistema sociale “pacifico” può essere plausibilmente spiegato dall’organizzazione flessibile del gruppo nella società multilivello delle scimmie proboscide sui loro alberi del sonno. Poiché i siti di sonno dei gruppi di harem sono spesso strettamente situati entro 50 m, con casi occasionali di condivisione dello stesso albero (35), mostrare il loro distintivo di status sociale può diminuire le interazioni antagonistiche fisiche maschio-maschio, evitando così di ferirsi gravemente a vicenda. Inoltre, le femmine adulte apparentemente si trasferiscono spesso da un harem all’altro, a volte con un neonato (30, 31), e quindi i maschi del nucleo nei gruppi di harem potrebbero non essere in grado di mantenere relazioni stabili con le femmine per un lungo periodo. Di conseguenza, questi alti tassi di migrazione femminile inibirebbero il rischio di infanticidio. Senza alcuna battaglia diretta per la guardia femminile, i nasi più grandi come ornamenti maschili agirebbero ecologicamente come segnali fortemente esposti audiovisivamente alla scelta femminile.

Questo studio può far luce sull’ipotesi di coevoluzione audiovisiva dei tratti maschili esagerati nei lignaggi dei primati e fornire ulteriori prove per il percorso evolutivo dei nasi ingranditi nelle scimmie proboscide. Tuttavia, dobbiamo riconoscere la limitazione della ricerca attuale. Le nostre promettenti osservazioni suggeriscono fortemente la selezione sessuale, anche se tutte erano basate su correlazioni indirette e quindi devono essere considerate come potenzialmente distorte. Senza una sperimentazione diretta, è difficile concludere dal nostro studio se il tratto sessuale secondario dei maschi (nasi ingranditi) è solo un distintivo di status, solo un segnale sessualmente attraente, o una combinazione delle due possibilità. Studi più dettagliati sono sicuramente necessari per valutare la cognizione delle reazioni maschili o le preferenze femminili per i nasi ingranditi e per determinare come il naso ingrandito maschile contribuisca ecologicamente al successo dell’accoppiamento nel sistema sociale unico delle scimmie proboscide.