Heading

RESULTATEN EN DISCUSSIE

We hebben lichaamsmassa, neusgrootte en testisvolume gemeten bij 18 vrijlevende mannetjes en vonden significante correlaties tussen de drie parameters. Een best-fit statistisch model dat de neusgrootte van proboscisapen voorspelde, omvatte zowel de lichaamsmassa als het testisvolume en vertoonde positieve correlaties. De verandering in gecorrigeerde versie van het Akaike informatie criterium voor kleine steekproefgrootte van het volgende model was >2.0 (zie tabel S1 voor details). Deze bevindingen suggereren dat neusvergroting een betrouwbare voorspeller is van mannelijke karaktereigenschappen die typisch geassocieerd worden met sociale dominantie of een hoog aantal zaadcellen. Recente kaders van een trade-off tussen investeringen in pre- en postcopulatoire kenmerken bij primaten (10, 27) zijn niet goed van toepassing op proboscis-apen, dat wil zeggen, positieve correlatie tussen pre- (neusgrootte) en postcopulatoire (testisvolume) kenmerken, of op bepaalde andere soorten, zoals de koppeling van gezichtskleur met testisgrootte bij mandrillen (28). De reden voor deze discrepantie kan zijn dat trade-off fenomenen theoretisch gebaseerd zijn op interspecies vergelijkingen, waarbij pre- en postcopulatoire mannelijke kenmerken bij de nauw verwante soorten worden geanalyseerd met inachtneming van sociale en paringssystemen (bijvoorbeeld de mate van vrouwelijke monopolisering). De studies over proboscis-apen en mandrills zijn echter toegespitst op analyses binnen één enkele soort. Er is weinig bekend over intraspecifieke variatie in testisgrootte bij primaten, hoewel onze bevindingen suggereren dat spermaconcurrentie binnen de soort voorkomt, zoals theoretisch voorspeld. Grotere testikels produceren meer sperma dan kleine testikels en kunnen dus een selectief voordeel bieden in verband met meervoudige inseminaties en concurrentie tussen spermacellen (29). Bij proboscis-apen komen haremgroepen (en in sommige gevallen groepen die volledig uit mannetjes bestaan) regelmatig samen op hun slaapplaatsen, en de verspreiding van wijfjes tussen de haremgroepen is een typisch patroon (30, 31), wat mogelijk wijst op de mogelijkheid van de hoge mannetjes-mannetjesconcurrentie om wijfjes. De hoge mate van seksuele competitie zou dus de evolutie van zowel pre- als postcopulatoire mannelijke eigenschappen kunnen bevorderen.

Om de mogelijke invloed van vrouwenselectie op de neusgrootte van de mannetjes te begrijpen, probeerden we het aantal volwassen vrouwtjes per wilde haremgroep te correleren met de mate van neusvergroting (N/F-verhoudingen; zie Materialen en Methoden voor details) bij de kernmannetjes. Wij vonden dat het aantal vrouwtjes (n = 8, gemiddelde = 5,0, SD = 2,9, range = 2 tot 10) positief gecorreleerd was met de N/F ratio (r = 0,91, P = 0,001; Fig. 2C). Bovendien stelden we vast dat de neusgrootte van het grootste mannetje in een groep van 27 tot 30 mannetjes (32) aanzienlijk kleiner was dan die van de haremmannetjes (namelijk 0,21 versus 0,44 ± SD: 0,05), wat suggereert dat de neus van de mannetjes fungeert als een teken van status voor de belangrijkste mannetjes in haremgroepen. Deze resultaten impliceren dat grotere mannetjesneuzen een rol spelen in zowel de aantrekkingskracht op vrouwtjes als in de competitie tussen mannetjes en mannetjes, door in wilde populaties bekendheid te geven aan de status van groepshoofd, vergelijkbaar met de gelaatskleur bij mandrils (33), de kleur van de lippen bij snobneusapen (11), en de borstkleur bij gelada’s (34).

Verder onderzochten we andere mannelijke signalen zoals audiovisuele kenmerken door gezichtsfoto’s te analyseren en vocalisaties op te nemen bij zeven mannetjes in gevangenschap (zie Materialen en Methoden voor details). Op basis van de gezichtsanalyses van de mannetjes in gevangenschap identificeerden we twee neusvergrotingsgroepen (zie fig. S1 voor gezichtsfoto’s): volgroeide en jongvolgroeide mannetjes. Bovendien was de N/F-verhouding bij elk van de zes mannetjes significant en positief gecorreleerd met het lichaamsgewicht (rs = 0,886, P = 0,033; Fig. 2D). De N/F-verhouding is dus een betrouwbare indicator van de lichaamsgrootte van de mannetjes. Deze bevinding is consistent met de analyses van de wilde mannetjes. We verkregen 104 analyseerbare luide roepjes (brays) van zeven mannetjes (bereik, 5 tot 40 roepjes; mediaan, 11.5 roepjes; zie tabel S2 voor details). Een vergelijking van het generalized linear mixed model (GLMM) toonde aan dat de formant dispersie parameters (zie Materialen en Methoden voor details) beter verklaard werden door het model dat de lichaamsmassa omvatte dan het nulmodel. Formantspreidingsparameters zijn nauwkeurige voorspellers van de lengte van het spraakkanaal en kunnen bij veel zoogdieren sterk gecorreleerd zijn met het lichaamsgewicht. Vervolgens analyseerden we de F3/F1 ratio’s (de verhouding van de eerste formant tot de derde formant; zie Materialen en Methoden voor details), die in theorie onafhankelijk zijn van de lengte van het spraakkanaal, maar beïnvloed kunnen worden door de vorm van het spraakkanaal. De lengte van de stembanden en de F3/F1 ratio zijn in theorie onafhankelijk van elkaar. Deze studie gaf echter aan dat de F3/F1 ratio’s waarschijnlijk gecorreleerd waren met de N/F ratio’s (Fig. 2F). Toen we het GLMM dat de N/F ratio omvatte vergeleken met het nulmodel, vonden we dat het eerste een betere fit vertoonde dan het laatste.

Voor zover wij weten, is dit het eerste bewijs van significante correlaties tussen lichaamsmassa, gezichtskenmerken, testisvolumes, en vocalisaties bij primaten. De relatieve grootte van een vergrote neus zou fungeren als een advertentiesignaal voor soortgenoten en als een informatief visueel signaal voor de herkenning van mannelijke kwaliteiten, zoals fysieke kracht (lichaamsmassa) en voortplantingsvermogen (testisgrootte), door wijfjes. Androgeenspiegels (testosteron) zouden in de eerste plaats de kenmerken bepalen die de sociale status en de kwaliteit van de mannetjes weerspiegelen en de verschillen tussen de afzonderlijke mannetjes accentueren. Daarom is de N/F-verhouding een robuust en betrouwbaar signaal voor een snelle evaluatie van de status en de kwaliteit van mannetjes. Aangezien de neusgrootte van het belangrijkste mannetje in haremgroepen waarschijnlijk groter is dan die van mannetjes in groepen met alleen mannen, zou neusvergroting dienen als een teken van status dat andere rivaliserende mannetjes direct kan afschrikken om haremgroepen aan te vallen of er toegang toe te krijgen. De interacties tussen haremgroepen onderling en tussen harem- en mannetjesgroepen verlopen betrekkelijk vreedzaam, zonder aanwijzingen voor rechtstreekse gevechten in het algemeen (7, 32). De neusgrootte van mannetjes zou voor wijfjes veel duidelijker zijn dan andere mannelijke kenmerken voor het aantrekken van partners en zou een selectief voordeel kunnen opleveren in de strijd tussen mannetjes om toegang tot wijfjes, hoewel verdere longitudinale velddemografische gegevens nodig zouden zijn om het paringssucces van mannetjes met verschillende neusgrootte te verduidelijken in termen van de mogelijke effecten op hun sociale status (bijvoorbeeld dominantie rang).

Akoestische signalen (formanten) kunnen bijdragen aan de paarselectie van wijfjes. Een nieuw aspect van onze bevindingen is de dualiteit van formanten als seksuele reclame signalen. Formantspreidingsparameters zijn indicatief voor de lichaamsmassa en worden, in theorie, bemiddeld door de lengte van het spraakkanaal. De F3/F1 ratio’s daarentegen geven de neusgrootte weer. Omdat de neusholte fungeert als een antiresonantiefilter, heeft de neusgrootte voorrang op de lichaamsmassa als aanwijzing voor andere mannelijke kenmerken en zou hij parallel geselecteerd kunnen worden door wijfjes. In een dicht regenwoud met slecht zicht zouden vocalisaties sexuele signalen doeltreffender overbrengen dan visuele signalen (5). In deze habitats beperken obstructies de visuele herkenning van soortgenoten, terwijl vocalisaties over een grote afstand worden uitgezonden (nl. ca. 100 tot 200 m, afhankelijk van de bosomstandigheden, gebaseerd op onze veldervaring) om een effectieve communicatie tussen groepsleden te verzekeren die zich zelden >50 m verwijderen van het kernmannetje van haremgroepen (35). Daarom is het mogelijk dat de vocalisaties van de mannetjes een betere voorstelling geven van de kwaliteit van de mannetjes dan de visuele signalen, en dat de eerstgenoemde op meer doeltreffende wijze bijdragen tot het overleven van de nakomelingen dan de laatstgenoemde. Dit fenomeen is aangetoond bij andere dieren (12), ook al zijn formantstructuren nevenproducten van vergrote neuzen. Als gevolg hiervan zijn neusvergrotingen, die aanvankelijk kunnen zijn geëvolueerd als een visueel kenteken van status sexuele eigenschap, multimodaal onderworpen aan vrouwelijke selectie.

Al het bewijsmateriaal hier ondersteunt de sterke sexuele selectie op vergroting van neusgrootte in relatie tot de unieke sociale systemen van proboscis apen. Hoewel ze haremgroepen vormen, is er verrassend genoeg geen bewijs van sterke man-vrouw antagonistische interacties met kern-mannelijke vervangers of kindermoord bij proboscis-apen in hun natuurlijke habitat (32), wat daarentegen vaak wordt waargenomen bij primaten die seksueel sterk concurrerende samenlevingen vormen, in het bijzonder haremgroepen, zoals in het geval van brulapen en langoeren (36). Hun “vreedzame” sociale systeem kan plausibel worden verklaard door de flexibele groepsorganisatie in de meerlagige samenleving van proboscis-apen bij hun slaapbomen. Omdat de slaapplaatsen van haremgroepen vaak dicht bij elkaar liggen binnen een afstand van 50 m, met incidentele gevallen van het delen van dezelfde boom (35), kan het tonen van hun insigne van sociale status de fysieke antagonistische interacties tussen mannetjes verminderen, waardoor vermeden wordt dat ze elkaar ernstig verwonden. Bovendien verhuizen volwassen wijfjes blijkbaar vaak van de ene harem naar de andere, soms met een pasgeboren jong (30, 31), zodat de kernmannetjes in haremgroepen misschien niet in staat zijn om over een lange periode stabiele relaties met wijfjes te onderhouden. Bijgevolg zouden deze hoge migratiepercentages van wijfjes het risico op infanticide afremmen. Zonder directe strijd om vrouwelijke bewaking, zouden grotere neuzen als mannelijke versieringen ecologisch fungeren als signalen die sterk audiovisueel blootgesteld zijn aan vrouwelijke keuze.

Deze studie kan licht werpen op de hypothese van audiovisuele co-evolutie van overdreven mannelijke eigenschappen in primatenlijnen en verder bewijs leveren voor het evolutionaire pad van vergrote neuzen bij proboscis-apen. We moeten echter erkennen dat het huidige onderzoek beperkt is. Onze veelbelovende waarnemingen wijzen sterk op seksuele selectie, hoewel ze allemaal gebaseerd waren op indirecte correlaties en dus beschouwd moeten worden als mogelijk vertekend. Zonder directe experimenten is het moeilijk uit onze studie af te leiden of de secundaire seksuele eigenschap van mannetjes (vergrote neuzen) uitsluitend een teken van status is, uitsluitend een seksueel aantrekkelijk signaal, of een combinatie van de twee mogelijkheden. Meer gedetailleerde studies zijn zeker nodig om de cognitie van mannelijke reacties of vrouwelijke voorkeuren voor vergrote neuzen te beoordelen en om te bepalen hoe de vergrote mannelijke neus ecologisch bijdraagt aan paringssucces in het unieke sociale systeem van proboscis-apen.